Taxonomia, distribuição geográfica e filogenia do gênero Codium
Taxonomia, distribuição geográfica e filogenia do gênero Codium
Taxonomia, distribuição geográfica e filogenia do gênero Codium
Create successful ePaper yourself
Turn your PDF publications into a flip-book with our unique Google optimized e-Paper software.
MARIA DE FÁTIMA DE OLIVEIRA-CARVALHO<br />
TAXONOMIA, DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E<br />
FILOGENIA DO GÊNERO CODIUM STACKHOUSE<br />
(BRYOPSIDALES-CHLOROPHYTA) NO LITORAL<br />
BRASILEIRO.<br />
RECIFE<br />
2008
MARIA DE FÁTIMA DE OLIVEIRA-CARVALHO<br />
TAXONOMIA, DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E<br />
FILOGENIA DO GÊNERO CODIUM STACKHOUSE<br />
(BRYOPSIDALES-CHLOROPHYTA) NO LITORAL<br />
RECIFE<br />
2008<br />
Tese apresentada ao Programa de Pós-<br />
Graduação em Botânica (PPGB) da<br />
Universidade Federal Rural de<br />
Pernambuco, como pré-requisito para<br />
obtenção ao título de Doutor em Botânica.<br />
C. decorticatum (Woodw.) M. Howe
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... iii<br />
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DE PERNAMBUCO<br />
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA – PPGB<br />
TAXONOMIA, DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E FILOGENIA<br />
DO GÊNERO CODIUM STACKHOUSE (BRYOPSIDALES-<br />
CHLOROPHYTA) NO LITORAL BRASILEIRO.<br />
Orienta<strong>do</strong>ra:<br />
Dra. Sonia Maria Barreto Pereira<br />
Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE).<br />
Conselheiros:<br />
Dra. Mariana Cabral de Oliveira<br />
Universidade de São Paulo (USP).<br />
Dr. José Francisco Flores Pedroche.<br />
Universidad Autónoma Metropolitana, México.<br />
Recife<br />
2008
Ficha catalográfica<br />
C331t Oliveira-Carvalho, Maria de Fátima de<br />
<strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> <strong>do</strong> <strong>gênero</strong><br />
<strong>Codium</strong> Stackhouse (Bryopsidales – Chlorophyta) no litoral<br />
brasileiro / Maria de Fátima de Oliveira-Carvalho. -- 2008.<br />
88 f. : il.<br />
Orienta<strong>do</strong>ra : Sonia Maria Barreto Pereira<br />
Tese (Doutora<strong>do</strong> em Botânica) - Universidade Federal<br />
Rural de Pernambuco. Departamento de Biologia.<br />
Inclui anexo e bibliografia.<br />
CDD 582<br />
1. <strong>Taxonomia</strong><br />
2. Clorofíceas<br />
3. Codiaceae<br />
4. Morfologia<br />
5. Filogenia molecular<br />
6. rbcL<br />
7. Atlântico Americano<br />
8. Litoral brasileiro<br />
I. Pereira, Sonia Maria Barreto<br />
II. Título
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... iv<br />
TAXONOMIA, DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E FILOGENIA DO<br />
GÊNERO CODIUM STACKHOUSE (BRYOPSIDALES-<br />
CHLOROPHYTA) NO LITORAL BRASILEIRO.<br />
Maria de Fátima de Oliveira-Carvalho<br />
Tese aprovada pela Banca examina<strong>do</strong>ra:<br />
Orienta<strong>do</strong>ra: ___________________________________________<br />
Dra. Sonia Maria Barreto Pereira - UFRPE<br />
Presidente<br />
Examina<strong>do</strong>res: __________________________________________<br />
Dra. Ariadne <strong>do</strong> Nascimento Moura - UFRPE<br />
Titular<br />
Data da Aprovação: 20/02/2008<br />
__________________________________________<br />
Dra. Enide Eskinazi-Leça – UFRPE<br />
Titular<br />
__________________________________________<br />
Dra. Iva Carneiro Leão Barros – UFPE<br />
Titular<br />
__________________________________________<br />
Dra. Lísia Mônica de Souza Gestinari - UFRJ<br />
Titular<br />
__________________________________________<br />
Dra. Maria Elizabeth Bandeira-Pedrosa - UFRPE<br />
Titular<br />
Recife<br />
2008
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... v<br />
AGRADECIMENTOS<br />
A tese é uma obra que não se faz só, pois além da coragem e da persistência<br />
em querer concretizá‐la, é necessário que haja incentivo e contribuição de várias<br />
pessoas que acreditam no seu objetivo. As dificuldades e obstáculos enfrenta<strong>do</strong>s<br />
foram muitos e às vezes pareciam intransponíveis, mas durante esta minha<br />
caminhada, pude contar com ajuda direta e indireta de diversas pessoas e isto foi o<br />
suficiente para seguir em frente e não desistir jamais. A estas pessoas, gostaria de<br />
expressar os meus sinceros agradecimentos.<br />
Primeiro de tu<strong>do</strong>, agradeço a DEUS por permitir que eu suba mais um degrau<br />
na minha escalada acadêmica, sempre me guian<strong>do</strong> e me confortan<strong>do</strong> nas horas mais<br />
difíceis.<br />
Ao maior presente que Deus me deu, o meu filho Robson Oliveira de Carvalho<br />
pela paciência e força, pois mesmo sofren<strong>do</strong> a minha ausência por longos perío<strong>do</strong>s<br />
afasta<strong>do</strong>s e dedica<strong>do</strong>s ao desenvolvimento da tese em São Paulo, suportou com<br />
afinco a saudade materna. Te amo meu filho!<br />
Aos meus familiares pelo apoio, carinho e compreensão durante a realização<br />
deste trabalho.<br />
Ao Programa de Pós‐Graduação em Botânica (PPGB) da Universidade Federal<br />
Rural de Pernambuco (UFRPE) pela oportunidade na realização <strong>do</strong> Curso de<br />
Doutora<strong>do</strong>.<br />
À Universidade de São Paulo (USP) pelo apoio logístico e laboratorial para o<br />
desenvolvimento da parte de Biologia Molecular da minha Tese.<br />
À Dra. Sonia Maria Barreto Pereira, pelo aprendiza<strong>do</strong> e amor às algas<br />
marinhas. E porque não pela amizade, confiança e respeito conquista<strong>do</strong> durante<br />
to<strong>do</strong>s estes anos.<br />
À Dra. Mariana Cabral de Oliveira, na qualidade de Conselheira, pela<br />
paciência, competência e <strong>do</strong>m para transmitir seus conhecimentos.<br />
Ao Dr. José Francisco Flores Pedroche da Universidad Autónoma<br />
Metropolitana\UAM, México, na qualidade de conselheiro, pelo auxílio presta<strong>do</strong>
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... vi<br />
durante o desenvolvimento desta tese, principalmente pelos conselhos e sugestões<br />
durante a sua etapa final.<br />
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES),<br />
pela concessão da Bolsa de Doutora<strong>do</strong>.<br />
À Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco<br />
(FACEPE), via “PRONEX”, e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e<br />
Tecnológico (CNPq), via “Projeto Universal”, pelo suporte financeiro na coleta de<br />
<strong>Codium</strong> em alguns trechos <strong>do</strong> litoral brasileiro.<br />
A atual Coordenação <strong>do</strong> Programa de Pós‐Graduação em Botânica (PPGB), o<br />
Coordena<strong>do</strong>r Dr. Ulysses Paulino Albuquerque e Vice‐Coordena<strong>do</strong>ra, Dra. Cibele<br />
Car<strong>do</strong>so de Castro, pelo respeito e incentivo aos alunos deste Programa.<br />
Às ex‐Coordena<strong>do</strong>ras <strong>do</strong> PPGB, Dra. Ariadne <strong>do</strong> Nascimento Moura e Dra.<br />
Carmen Silvia Zickel pelo apoio da<strong>do</strong> durante a realização deste trabalho, no perío<strong>do</strong><br />
em que estiveram a frente da Coordenação deste Programa e também pela amizade.<br />
Aos professores que fazem parte <strong>do</strong> Programa de Pós‐Graduação em Botânica<br />
(PPGB) pelos incentivos e ensinamentos durante o perío<strong>do</strong> de estu<strong>do</strong>.<br />
À Dra. Enide Eskinazi‐Leça pelo simples fato de existir, digna de to<strong>do</strong> meu<br />
respeito e admiração.<br />
À Dra. Maria Elizabeth Bandeira Pedrosa pelo convívio e amizade.<br />
À Dra. Mutuê Toyota Fujii, pela simpatia e concessão na utilização <strong>do</strong><br />
microscópio acopla<strong>do</strong> a máquina fotográfica digital para a obtenção das fotografias<br />
das estruturas anatômicas de <strong>Codium</strong>.<br />
À Dra. Nair Yocoya pelo carinho e palavras amigas durantes as minhas visitas<br />
ao Instituto de Botânica e pela agradável companhia nos horários <strong>do</strong> almoço.<br />
Às Professoras Dra. Estela Maria Plastino e a Dra. Fanly Fungyi Chow Ho,<br />
pelas palavras amigas e convívio nos horários <strong>do</strong> almoço no Laboratório de Pós‐<br />
Graduação da USP.<br />
Aos colegas ficólogos que colaboraram na coleta e\ou envio de material<br />
botânico, bem como, aos que auxiliaram na consulta das exsicatas de <strong>Codium</strong> nos<br />
herbários brasileiros: Bióloga Aigara Miranda Alves (UEFS‐BA), Dr. Carlos Wallace
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... vii<br />
<strong>do</strong> Nascimento Moura (UEFS ‐ BA), MSc. Diógina Barata (IB‐SP), Dr. Eurico Cabral<br />
de Oliveira (USP ‐ SP), Dr. Flavio Augusto de Souza Berchez (USP ‐ SP), Dr. Gilberto<br />
Menezes Ama<strong>do</strong> Filho (J. Botânico <strong>do</strong> Rio de Janeiro ‐ RJ), Dra. Lísia Mônica de<br />
Souza Gestinari (UFRJ‐RJ), Dra. Maria Teresa Menezes de Széchy (UFRJ‐RJ), Dra.<br />
Mariângela Menezes (Museu Nacional – UFRJ). Bióloga Mariana Rodrigues Pacheco<br />
(IB‐SP), Dr. Miguel da Costa Accioly (UFBA ‐BA), Dr. Paulo Antunes Horta Junior<br />
(UFSC‐SC), Dra. Silvia Maria Pita de Beauclair Guimarães (IBT‐SP), MSc. Valéria<br />
Cassano (UERJ‐RJ), Dra. Valéria Flora Hadel (CEBIMar – USP) e Dra. Zenilda L.<br />
Bouzon (UFSC‐SC).<br />
À minha pequena turma de <strong>do</strong>utora<strong>do</strong>: Ise de Goreth Silva e Elizamar Ciriaco<br />
da Silva, pela amizade e respeito mútuo.<br />
Ao Biólogo e técnico Rosário Petti <strong>do</strong> Laboratório de Algas Marinhas <strong>do</strong> IB‐<br />
USP, pelo apoio e assessoria sempre presente.<br />
À técnica Silvia Regina Blanco <strong>do</strong> Laboratório de Biologia Molecular de<br />
Plantas da USP, pela ajuda na realização das reações de sequenciamento.<br />
À técnica Gisele Rodrigues de Oliveira Costa <strong>do</strong> Laboratório de Anatomia<br />
Vegetal da USP, pelo acesso e utilização da sala de fotografia microscópica.<br />
À Antônia Creusa da Silva e Silvana Alves Scarance, proprietárias <strong>do</strong><br />
pensionato pelo bom convívio e amizade conquistada.<br />
Ao Dr. Antônio Travassos Junior pela tradução <strong>do</strong>s Abstracts.<br />
Aos amigos <strong>do</strong> LABOFIC (PPGB), Paula Regina Fortunato <strong>do</strong> Nascimento,<br />
Douglas Correia Burgos, Suellen Barros Brayner, Talita Oliveira Junior, Leonar<strong>do</strong> R.<br />
Chaves Coelho, José Juarez Ferreira Monteiro, Roberta Sampaio Pinho, Silvana<br />
Nascimento Dias, pela força, amizade e agradáveis momentos de descontração e altas<br />
gargalhadas nos horários <strong>do</strong> almoço.<br />
Aos amigos que já fizeram parte <strong>do</strong> LABOFIC (PPGB): Nádja Maia Batista de<br />
Oliveira, Gisele Maria Pereira Dias, Maria das Dores <strong>do</strong>s Santos, Danielle Gomes<br />
Pereira de Lima, Khey Albert de Azeve<strong>do</strong> Fontes e Fernanda Alves Ribeiro.<br />
Aos novos amigos <strong>do</strong> Laboratório LAM (USP): Dra. Daniele Milstein, Dra.<br />
Leila Hayashi, Dra. Luciana Bastos Ferreira, Dr. Carlos Eduar<strong>do</strong> Amâncio, Dra.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... viii<br />
Nathalia Pirani Ghilard e aos Biólogos: Amanda Vanderley, Guilherme Filho, Beatriz<br />
Nogueira Torrano da Silva, José Bonomi Barufi, Mariane Martins Mosca, Lígia M. T.<br />
Ayres da Silva, Ignácio Falomir, Monica Miyuki Takahashi e Daniela Miwa Kikuchi.<br />
Aos funcionários da secretaria <strong>do</strong> Programa de Pós‐Graduação Margarida<br />
Clara e Manasses Araújo pela atenção presteza e respeito que sempre dispensaram<br />
aos alunos deste programa.<br />
À minha secretária <strong>do</strong> lar, Maria Helena de Araújo, por ter segura<strong>do</strong> a barra<br />
durante os meses que fiquei em São Paulo, sempre confortan<strong>do</strong> e ajudan<strong>do</strong> o meu<br />
filho a suportar a saudade materna.<br />
Enfim, a to<strong>do</strong>s aqueles que de uma forma ou de outra contribuíram e me<br />
apoiaram para a realização deste trabalho.
SUMÁRIO<br />
Resumo ............................................................................................................. 2<br />
Abstract ............................................................................................................. 4<br />
1. Introdução ..................................................................................................... 6<br />
2. Revisão de literatura ..................................................................................... 11<br />
3. Referências ................................................................................................... 18<br />
4. Resulta<strong>do</strong>s .................................................................................................... 31<br />
4.1 - Manuscrito a ser envia<strong>do</strong> para a Revista Nova Hedwigia ................... 31<br />
Artigo l: O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> Stackhouse (Bryopsidales – Chlorophyta) no<br />
Brasil: taxonomia e <strong>distribuição</strong>.....................................................................<br />
Resumo ............................................................................................................. 33<br />
Abstract ............................................................................................................. 33<br />
Introdução ......................................................................................................... 34<br />
Material e Méto<strong>do</strong>s ............................................................................................ 35<br />
Resulta<strong>do</strong>s e discussão .................................................................................... 36<br />
Agradecimentos ................................................................................................ 51<br />
Referências ....................................................................................................... 51<br />
Anexos <strong>do</strong> Manuscrito I<br />
4.2 - Manuscrito a ser envia<strong>do</strong> para a Revista Journal of Phycology......... 56<br />
Artigo ll: Análises filogenéticas das espécies brasileiras <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong><br />
(Bryopsidales-Chlorophyta) baseada na seqüência <strong>do</strong> éxon 1 <strong>do</strong> gene<br />
rbcL....................................................................................................................<br />
Resumo ............................................................................................................. 58<br />
Abstract ............................................................................................................. 59<br />
Introdução ......................................................................................................... 60<br />
Material e Méto<strong>do</strong>s ............................................................................................ 63<br />
Resulta<strong>do</strong>s ........................................................................................................ 68<br />
Discussão .......................................................................................................... 73<br />
Agradecimentos ................................................................................................ 78<br />
Referências ....................................................................................................... 78<br />
Anexos <strong>do</strong> manuscrito ll<br />
Anexos gerais<br />
5. Considerações Finais .................................................................................... 85<br />
32<br />
57
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 2<br />
RESUMO<br />
<strong>Codium</strong> Stackhouse é um <strong>gênero</strong> exclusivamente marinho, engloba 125 táxons e<br />
encontra-se distribuí<strong>do</strong> nos mares de quase to<strong>do</strong> o mun<strong>do</strong>, com exceção para as<br />
regiões polares. A maior diversidade infragenérica encontra-se nos mares da zona<br />
temperada e subtropical. No Brasil, são poucas as informações sobre o <strong>gênero</strong>,<br />
sen<strong>do</strong> que a maioria <strong>do</strong>s estu<strong>do</strong>s refere-se a levantamentos florísticos de diversas<br />
localidades, se restringin<strong>do</strong> a um pequeno número de publicações. O objetivo deste<br />
trabalho é apresentar o levantamento <strong>do</strong> referi<strong>do</strong> <strong>gênero</strong> no litoral brasileiro com<br />
ênfase na taxonomia e <strong>distribuição</strong> de seus representantes. Os estu<strong>do</strong>s morfoanatômicos<br />
foram basea<strong>do</strong>s em material coleta<strong>do</strong> em diversos esta<strong>do</strong>s brasileiros<br />
(PB, PE, BA, ES, RJ, SP, SC e RS), na região entre-marés, durante as baixas<br />
marés, com auxílio de espátulas, e quan<strong>do</strong> necessário, através de mergulhos livres<br />
nas poças recifais. Os exemplares foram conserva<strong>do</strong>s em solução de formaldeí<strong>do</strong> a<br />
4%. Para uma melhor compreensão das variações fenotípicas e visan<strong>do</strong> contemplar<br />
um maior número possível de amostras nos esta<strong>do</strong>s brasileiros, foi consulta<strong>do</strong> o<br />
material de <strong>Codium</strong> deposita<strong>do</strong> nos seguintes herbários nacionais indexa<strong>do</strong>s: JPB,<br />
PEUFR, ALCB, HUEFS, RB, R, HB, RFA, SP, SPF e FLOR. Também foram<br />
analisadas as exsicatas <strong>do</strong>s exemplares coleta<strong>do</strong>s pelas expedições oceanográficas<br />
Almirante Saldanha, Akaroa, Canopus e Comissão Recife. Além disso, foram<br />
analisadas as exsicatas de <strong>Codium</strong> procedentes <strong>do</strong> Brasil depositadas no Herbário<br />
da Universidade da Califórnia, Berkeley (UC). Todas as exsicatas foram<br />
cuida<strong>do</strong>samente analisadas, se proceden<strong>do</strong> à confirmação e/ou correção das<br />
identificações. A identificação <strong>do</strong>s táxons foi baseada em caracteres morfológicos<br />
(hábito, padrão de ramificação e dimensões <strong>do</strong>s ramos), anatômicos (diâmetro <strong>do</strong>s<br />
filamentos medulares, morfologia e dimensões <strong>do</strong>s utrículos e disposição de pêlos<br />
ou cicatrizes) e reprodutivos (morfologia, dimensões e inserção <strong>do</strong>s gametângios).<br />
Na costa brasileira, foi registrada a ocorrência de sete táxons infragenéricos,<br />
distribuí<strong>do</strong>s nas seguintes seções: Adhaerentia (C. intertextum), Spongiosa (C.<br />
spongiosum), Tomentosa (C. isthmocladum, C. repens e <strong>Codium</strong> sp.) e Elongata (C.<br />
decorticatum e C. taylorii). C. tomentosum está sen<strong>do</strong> considerada como espécie<br />
duvi<strong>do</strong>sa para o litoral brasileiro e C. profundum como “nome nudum” e, por isto,<br />
citada como <strong>Codium</strong> sp. Devi<strong>do</strong> à marcada plasticidade morfológica, as espécies C.<br />
decorticatum, C. isthmocladum e C. taylorii foram as que apresentaram maiores<br />
dificuldades na identificação taxonômica. Três espécies de hábito ereto como C.<br />
isthmocladum, C. decorticatum e C. taylorii e a de hábito prostra<strong>do</strong> C. intertextum
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 3<br />
foram as que apresentaram maior <strong>distribuição</strong> na costa brasileira. Algumas espécies<br />
tiveram sua <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> ampliada para a costa brasileira, como C.<br />
decorticatum (Ceará, Paraíba e Alagoas); C. intertextum (Alagoas), C. isthmocladum<br />
(Alagoas, Sergipe e Paraná) e C. taylorii (Ceará, Paraíba, Alagoas e Paraná). Além<br />
da taxonomia baseada em caracteres morfológicos e reprodutivos foi feito o<br />
sequenciamento de DNA visan<strong>do</strong> entender melhor o polimorfismo encontra<strong>do</strong> em<br />
algumas espécies. No momento, o sequenciamento de DNA é a técnica mais<br />
poderosa para detectar polimorfismo no genótipo e tem si<strong>do</strong> bastante utilizada na<br />
comparação de diferentes níveis taxonômicos. Seqüências <strong>do</strong> primeiro éxon da<br />
grande subunidade RUBISCO (rbcL) têm si<strong>do</strong> usadas na delimitação molecular e<br />
<strong>filogenia</strong> de espécies. Para o presente estu<strong>do</strong>, foram obtidas amostras de <strong>Codium</strong><br />
em diversas localidades <strong>do</strong> Brasil (PB, PE, BA, RJ, SP e SC), além <strong>do</strong> Arquipélago<br />
de Fernan<strong>do</strong> de Noronha. As amostras foram preservadas em álcool a 70% e sílica<br />
gel. O processo de extração, amplificação, sequenciamento e análise <strong>do</strong>s da<strong>do</strong>s<br />
foram realiza<strong>do</strong>s na Universidade de São Paulo (USP) no laboratório de Algas<br />
Marinhas Edson J. de Paula (LAM). Neste estu<strong>do</strong>, as seqüências para o éxon 1 <strong>do</strong><br />
gene rbcL foram obtidas de 24 amostras de seis espécies ocorrentes na costa<br />
brasileira: C. decorticatum, C. intertextum, C. isthmocladum, C. spongiosum, C.<br />
taylorii e C. repens. O éxon 1 <strong>do</strong> rbcL apresentou 788 pares de base para todas as<br />
amostras. Das 24 amostras seqüenciadas, dez seqüências únicas foram obtidas, as<br />
quais foram filogeneticamente analisadas com outras seqüências <strong>do</strong> GenBank,<br />
usan<strong>do</strong> diferentes méto<strong>do</strong>s de inferências. As árvores resultantes foram similares,<br />
apresentan<strong>do</strong> três principais agrupamentos monofiléticos. O agrupamento a,<br />
composto por espécies de hábito prostra<strong>do</strong>, não ramifica<strong>do</strong> e na maioria com<br />
utrículos agrupa<strong>do</strong>s e pequenos; o agrupamento b, consistin<strong>do</strong> na sua maioria,<br />
espécies de hábito ereto, ramo cilíndrico, com utrículos grandes individuais e<br />
finalmente o agrupamento c composto por espécies de hábito ereto, ramo cilíndrico a<br />
levemente achata<strong>do</strong>, utrículos individuais, com tamanhos intermediários. As<br />
espécies brasileiras agruparam com similares de outras localidades <strong>geográfica</strong>s e<br />
aparecem entre os principais agrupamentos monofiléticos. Estes resulta<strong>do</strong>s indicam<br />
que a colonização <strong>do</strong> Atlântico sul americano ocorreu muitas vezes, possivelmente<br />
de espécies provenientes <strong>do</strong> In<strong>do</strong>-Pacífico.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 4<br />
ABSTRACT<br />
<strong>Codium</strong> Stackhouse is a genus exclusively marine which is represented by 125 taxa<br />
and it is distributed in the seas of almost the whole world, except for the polar<br />
regions. The highest infrageneric diversity is found in the temperate and subtropical<br />
zone seas. In Brazil, there are few informations about the genus, and the majority of<br />
the studies deals with floristic surveys from many localities, with just few publications.<br />
The aim of this work is to present the survey of this genus with emphasis to its<br />
taxonomy and the distribution of its representatives. The morphological studies were<br />
based in material collected from many Brazilian states (PB, PE, BA, ES, RJ, SP, SC<br />
and RS), in the intertidal region, during the low tides, with the help of spatulas and<br />
when necessary through diving in the reef ponds. The specimens were preserved<br />
with formalin (4%). For a better comprehension of the phenotypical variations and<br />
aiming to contemplate a number of samples as high as possible in the Brazilian<br />
states, the material of <strong>Codium</strong> was studied in the following indexed national herbaria:<br />
JPB, PEUFR, ALCB, HUEFS, RB, R, HB, RFA, SP, SPF and FLOR. They were also<br />
analyzed the exsiccates of the specimens collected by the Almirante Saldanha,<br />
Canopus and Recife Commission oceanographic expeditions. Besides, were<br />
analyzed as exsiccates of <strong>Codium</strong> from Brazil deposited in the Herbarium of the<br />
University of California, Berkeley (UC). All the exsiccates were carefully analyzed and<br />
confirmed and/or corrected as for the identifications. The identification of the taxa<br />
was based in morphological characters (habit, ramification pattern and the<br />
dimensions of the stalks), anatomical (diameter of the medular filaments, morphology<br />
and dimensions of the utricula and disposition of the hairs or scars) and reproductive<br />
(morphology, dimentions and insertions of the gametangia). In the Brazilian coast, it<br />
was registered the occurrence of seven infrageneric taxa, distributed in the following<br />
sections: Adhaerentia (C. Intertextum), Spongiosa (C. spongiosum), Tomentosa (C.<br />
isthmocladum, C. repens and <strong>Codium</strong> sp.) and Elongata (C. decorticatum and C.<br />
taylorii). From this work, C. tomentosum is considered as a <strong>do</strong>ubtful species to the<br />
Brazilian littoral and C. profundum as “nome nudum” and because of this, cited as<br />
<strong>Codium</strong> sp. As for the great morphological plasticity the species C. decorticatum, C.<br />
isthmocladum and C. taylorii were those which showed the greatest difficulties in the<br />
taxonomical identification. Three species of straight habit as C. isthmocladum, C.<br />
decorticatum and C. taylorii and prostrate habit C. intertextum were those which<br />
presented the highest distribution in the Brazilian coast. Through the present study,
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 5<br />
some species had their geographical distribution increased to the Brazilian coast, as<br />
C. decorticatum (Ceará, Paraíba and Alagoas); C. intertextum (Alagoas), C.<br />
isthmocladum (Alagoas, Sergipe and Paraná) and C. taylorii (Ceará, Paraíba,<br />
Alagoas and Paraná). Besides the taxonomy based in morphological and<br />
reproductive characters the DNA sequencing was performed aiming the<br />
comprehension of the polymorphism found in some species. In the moment, the DNA<br />
sequencing is the most powerful technique to detecting the polymorphism in the<br />
genotype and it has been very used in comparing the different taxonomical levels.<br />
Sequences of the first exon of the large subunity RUBISCO (rbcL) has been used in<br />
the molecular delimitation and phylogeny of the species. To the present study,<br />
samplings were obtained from <strong>Codium</strong> in many localities of Brazil (PB, PE, BA, RJ,<br />
SP and SC), besides Fernan<strong>do</strong> de Noronha Islands. The extraction process,<br />
amplification, sequencing and analysis of data were performed in the University of<br />
São Paulo (USP) in the laboratory of Marine Algae Edson J. de Paula (LAM). In this<br />
study, the sequences for the exon 1 of the gene rbcL were obtained from 24<br />
samplings of six species found in the Brazilian coast: C. decorticatum, C. intertextum,<br />
C. isthmocladum, C. spongiosum, C. taylorii and C. repens. The exon 1 of the rbcL<br />
showed 788 pairs of the base for all samplings. From the 24 sequenced samplings,<br />
ten unique sequences were obtained, which were phylogenetically analyzed with<br />
other sequences from GenBank, using different methods of inferences. The resulting<br />
trees were similar and they showed three principal monophyletic groupings. The<br />
grouping A, composed by non-ramificated prostrated habit species and in the<br />
majority with grouped and small utricules; the grouping B, consisting in the great<br />
majority, species with erect habit, cylindrical stalk, with individual utricules with<br />
intermidiary sizes. The Brazilian species group with similar from other geographical<br />
localities and they are between the main monophyletic groupings. These results<br />
indicate that the colonization of the South American Atlantic occurred many times<br />
possibly of species which came from In<strong>do</strong>-Pacific.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 6<br />
1 – INTRODUÇÃO<br />
As algas verdes estão inseridas no phylum Chlorophyta constituin<strong>do</strong> o maior e<br />
mais diversifica<strong>do</strong> grupo de algas, tanto em nível de espécie, como também de<br />
padrões morfológicos, estruturais e reprodutivos (Oliveira 2003). Atualmente, o<br />
phylum encontra-se representa<strong>do</strong> por 17.000 espécies (Raven et al. 2001, Reviers<br />
2006).<br />
A morfologia das algas verdes é bastante simples, ocorren<strong>do</strong> numerosos grupos<br />
unicelulares (livres ou coloniais) até pluricelulares como as filamentosas, com ou<br />
sem ramificação, e parenquimatosas simples. Além disso, merecem destaque as<br />
espécies com talo cenocítico, que se desenvolvem como resulta<strong>do</strong> de repetidas<br />
divisões nucleares sem a formação de novas paredes celulares. Dentre as<br />
cenocíticas, citam-se exemplos de alguns <strong>gênero</strong>s, tais como <strong>Codium</strong> Stackhouse,<br />
Halimeda J. V. Lamouroux, Penicillus Lamarck, U<strong>do</strong>tea J. V. Lamouroux, entre<br />
outros membros da ordem Bryopsidales (Pereira 1996, Raven et al. 2001, Oliveira<br />
2003). Estes organismos constituem importantes componentes nas comunidades<br />
bênticas de águas rasas de vários ambientes marinhos tropicais e subtropicais<br />
(DeWreede 2006).<br />
O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> é exclusivamente marinho, constituí<strong>do</strong> por 125 espécies<br />
(Pedroche 2001), e se distribuem em to<strong>do</strong>s os mares, com exceção para os<br />
ambientes marinhos das regiões polares (Pedroche et al. 2002). Popularmente, seus<br />
representantes são denomina<strong>do</strong>s como “espaguete <strong>do</strong> mar” (spaghetti grass),<br />
“de<strong>do</strong>s de homens mortos” (dead man’s fingers), “erva daninha japonesa” (japanese<br />
weed) e “ladrão de ostras” (oyster thief) (Ranus 1971, Loosanoff 1975, Trowbridge<br />
1998).<br />
O <strong>gênero</strong> caracteriza-se por apresentar talo multiaxial, de consistência esponjosa<br />
(Graham & Wilcox 2000), em que os filamentos cenocíticos se entrelaçam forman<strong>do</strong><br />
um corpo vegetal macroscópico, de forma definida (Pedroche 1981). Seus<br />
representantes possuem hábito ereto ou prostra<strong>do</strong>, com marcada diversidade<br />
morfológica, poden<strong>do</strong> apresentar talo aplana<strong>do</strong>, pulvina<strong>do</strong>, digitiforme, globular,<br />
petalóide, membraniforme e cilíndrico. Além disso, os ramos podem ser livres ou<br />
anastomosa<strong>do</strong>s (Silva 1952, Pedroche 2001).<br />
A região medular é densamente entrelaçada por filamentos cilíndricos, que se<br />
alargam na extremidade originan<strong>do</strong> os utrículos, caracterizan<strong>do</strong> a camada cortical<br />
(Figura 1). Os utrículos estão dispostos radialmente, portan<strong>do</strong> longos pêlos hialinos
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 7<br />
e caducos (Van den Hoek et al. 1995, Graham & Wilcox 2000, Pedroche 2001). A<br />
parede celular é constituída principalmente por monossacarídeo (β-1,4 D-manose)<br />
ou pelo polissacarídeo arabinogalactana sulfatada e não por celulose (Van den Hoek<br />
et al. 1995, Graham & Wilcox 2000). O <strong>gênero</strong> é homoplastídico (Van den Hoek et al.<br />
1995, Bold & Wynne 1985) com numerosos cloroplastos discóides sem pirenóides,<br />
situa<strong>do</strong>s nos utrículos (Graham & Wilcox 2000).<br />
2 cm<br />
Talo adulto<br />
Região medular<br />
Corte transversal <strong>do</strong> talo<br />
Região cortical<br />
gametângio<br />
500μm<br />
Utrículo<br />
Filamento medular<br />
Figura 1 - Desenho esquemático de um representante <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong><br />
Stackhouse (corte transversal <strong>do</strong> talo, adapta<strong>do</strong> de Lee 1989).<br />
Com relação ao ciclo de vida, são organismos haplobiontes diplontes (Van den<br />
Hoek et al. 1995). A reprodução pode ser por via sexual (através da fusão de<br />
gametas), bem como assexual com a produção de “Brutkorper” (gametângios<br />
abortivos modifica<strong>do</strong>s) e fragmentação <strong>do</strong> talo. No entanto, estas modalidades de<br />
reprodução variam entre espécies e populações <strong>geográfica</strong>s (Chang et al. 2003).<br />
Na reprodução sexual, o gametângio é forma<strong>do</strong> lateralmente no utrículo sobre<br />
um curto pedicelo e seu conteú<strong>do</strong> interno se transforma por meiose em gametas<br />
biflagela<strong>do</strong>s (Pedroche 2001). Apresenta marcada anisogamia, onde os gametas<br />
masculinos são pequenos e apresentam poucos cloroplastos, enquanto que os<br />
gametas femininos são consideravelmente maiores, com vários cloroplastos (Prince<br />
& Trowbridge 2004). Quan<strong>do</strong> os gametas atingem a maturidade, há uma força<br />
interna explosiva que rompe o poro terminal <strong>do</strong> gametângio e estes são expulsos<br />
através de um duto em meio a uma massa gelatinosa (Williams 1980, Lee 1989).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 8<br />
Após a liberação e fecundação <strong>do</strong>s gametas biflagela<strong>do</strong>s, o zigoto se desenvolve em<br />
uma vesícula prostrada e amorfa, que posteriormente se alonga, forman<strong>do</strong> os<br />
primeiros utrículos, para finalmente consolidar o talo multiaxial (Park & Sohn 1992).<br />
Os representantes <strong>do</strong> referi<strong>do</strong> <strong>gênero</strong> habitam os ambientes marinhos, ocorren<strong>do</strong><br />
desde a franja <strong>do</strong> mesolitoral até regiões mais profundas (200 m), fixan<strong>do</strong>-se a<br />
vários tipos de substratos, como rochas, raízes de mangue, conchas velhas e vivas<br />
de moluscos como ostras e mexilhões, cascos de barcos, entre outros (Pedroche et<br />
al. 2002).<br />
Quanto a importancia econômica, algumas espécies são utilizadas como fonte de<br />
alimento para moluscos cultiva<strong>do</strong>s na Califórnia (USA), como também por seres<br />
humanos. Além disso, fornecem compostos bioativos com potencial anticancerígeno<br />
e antibiótico (Verbruggen et al. 2007).<br />
No <strong>gênero</strong>, alguns representantes são considera<strong>do</strong>s verdadeiras pragas em<br />
vários habitats marinhos da região temperada, devi<strong>do</strong> ao grande potencial invasor,<br />
dada a sua rápida propagação e crescimento (Ranus 1971, Bégin & Scheibling<br />
2003, Chavanich et al. 2006). Cita-se como exemplo, C. fragile (Suringar) Hariot<br />
subsp. tomentosoides (van Goor) Silva, nativa <strong>do</strong> Japão, sen<strong>do</strong> considerada a mais<br />
invasiva <strong>do</strong> mun<strong>do</strong>, ten<strong>do</strong> si<strong>do</strong> introduzida na Europa, costa leste e oeste da<br />
América <strong>do</strong> Norte, Austrália, Nova Zelândia e África <strong>do</strong> Sul (Trowbridge 1998, Prince<br />
& Trowbridge 2004). Também têm gera<strong>do</strong> grandes impactos econômicos sobre as<br />
indústrias de moluscos e ostras em Massachussets (USA). Este efeito nocivo se dá<br />
quan<strong>do</strong> o peso da alga ultrapassa o peso <strong>do</strong> hospedeiro (molusco ou ostra), ambos<br />
boiarão e serão transporta<strong>do</strong>s pelas correntes e marés (Ranus 1971).<br />
A maioria <strong>do</strong>s representantes de <strong>Codium</strong> encontra-se distribuí<strong>do</strong> na zona<br />
temperada e subtropical como o Japão (19 espécies), África <strong>do</strong> Sul (19 espécies),<br />
Austrália (18 espécies) e México na costa <strong>do</strong> Pacífico (13 espécies) (Goff et al. 1992,<br />
Pedroche 2001, Pedroche et al. 2002). Na flora tropical e subtropical <strong>do</strong> Atlântico<br />
Ocidental, está representa<strong>do</strong> por 11 táxons infragenéricos (Wynne 2005). No Brasil<br />
estão registradas as seguintes espécies: C. decorticatum (Woodw.) M. Howe, C.<br />
intertextum Collins & Herv., C. isthmocladum Vickers, C. profundum Silva &<br />
Chacana, C. repens P. Crouan ex Vickers, C. spongiosum Harv., C. taylorii P. C.<br />
Silva e C. tomentosum Stackhouse (Oliveira Filho 1977, Pereira et al. 2002, Chacana<br />
et al. 2003, Yoneshigue-Valentin et al. 2006, Pereira et al. 2007).<br />
Os estu<strong>do</strong>s taxonômicos <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> estão basea<strong>do</strong>s na morfologia<br />
externa (hábito, sistema basal e ramificação); na morfologia interna (filamentos
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 9<br />
medulares e utrículos) como nos reprodutivos representa<strong>do</strong>s pelos gametângios.<br />
Para alguns autores estas análises não têm apresenta<strong>do</strong> resulta<strong>do</strong>s satisfatórios,<br />
ten<strong>do</strong> em vista que, apenas 40% das espécies estão bem definidas quanto a sua<br />
posição taxonômica, sen<strong>do</strong> que o restante forma grupos complexos de intricada<br />
variação morfológica (Silva 1998, Pedroche et al. 2002).<br />
O talo apresenta marcada plasticidade, observada por diversos autores, os<br />
quais têm relaciona<strong>do</strong> esta característica ao eleva<strong>do</strong> grau de variabilidade<br />
morfológica dentre e entre populações (Silva 1951, Chacana et al. 1996, Pedroche<br />
et al. 2002). Em conseqüência disto, a taxonomia de <strong>Codium</strong> tem se torna<strong>do</strong><br />
bastante complexa e confusa (Chacana et al. 1996).<br />
Pereira (1996), numa abordagem crítica sobre os estu<strong>do</strong>s ficológicos realiza<strong>do</strong>s<br />
no nordeste brasileiro, enfatizou a necessidade de estu<strong>do</strong>s taxonômicos mais<br />
acura<strong>do</strong>s em <strong>gênero</strong>s com grande plasticidade morfológica, citan<strong>do</strong> o <strong>gênero</strong><br />
<strong>Codium</strong> como um <strong>do</strong>s exemplos entre as algas verdes.<br />
No Brasil há poucas informações sobre a taxonomia deste <strong>gênero</strong> e encontrase<br />
contida em publicações que tratam de levantamentos florísticos gerais ao longo<br />
<strong>do</strong> litoral brasileiro. Até o presente momento, apenas o trabalho de Alves & Moura<br />
(2005) trata exclusivamente a sistemática <strong>do</strong> <strong>gênero</strong>. A referida pesquisa foi<br />
realizada na Ilha de Itaparica (BA), onde cinco espécies foram registradas: C.<br />
intertextum, C. isthmocladum, C. taylorii, C. decorticatum e C. repens.<br />
Na tentativa de esclarecer melhor a sistemática <strong>do</strong> <strong>gênero</strong>, há uma tendência de<br />
aliar os estu<strong>do</strong>s taxonômicos a novas ferramentas como, por exemplo, o uso de<br />
marca<strong>do</strong>res moleculares, que poderão auxiliar com maior precisão as possíveis<br />
variações fenotípicas, frequentemente relacionadas às variações ambientais. Mesmo<br />
assim, verifica-se um número bastante reduzi<strong>do</strong> de trabalhos que utilizam<br />
marca<strong>do</strong>res moleculares para este grupo. No Brasil, até a presente data, nenhum<br />
trabalho utilizan<strong>do</strong> marca<strong>do</strong>res moleculares foi realiza<strong>do</strong> com os representantes de<br />
<strong>Codium</strong>.<br />
Devi<strong>do</strong> ao pouco conhecimento <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> no Brasil, este trabalho teve como<br />
objetivo principal identificar, descrever e ilustrar as espécies de <strong>Codium</strong> no litoral<br />
brasileiro, assim como, fornecer da<strong>do</strong>s sobre sua <strong>distribuição</strong>. Por se tratar de um<br />
grupo polimórfico, utilizou-se como ferramenta auxiliar a biologia molecular. Para<br />
atingir os objetivos acima e visan<strong>do</strong> compreender as variações fenotípicas e as<br />
relações filogenéticas entre as populações brasileiras, foi formulada a hipótese de<br />
que a dificuldade taxonômica <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> está relacionada ao eleva<strong>do</strong> grau de
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 10<br />
polimorfismo, dependente das variações ambientais, e que estu<strong>do</strong>s morfológicos<br />
complementa<strong>do</strong>s por estu<strong>do</strong>s bio-moleculares poderiam fornecer subsídios para a<br />
delimitação segura das espécies.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 11<br />
2 - REVISÃO DE LITERATURA<br />
2.1 – MUNDIAL<br />
O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> foi estabeleci<strong>do</strong> em 1797 por John Stackhouse, em sua<br />
obra intitulada Nereis Britannica, ten<strong>do</strong> como espécie tipo <strong>Codium</strong> tomentosum<br />
Stackhouse proveniente da Inglaterra (Guiry & Guiry 2007). O nome genérico<br />
<strong>Codium</strong> é deriva<strong>do</strong> <strong>do</strong> grego “Kodion” que significa “pele de carneiro” referin<strong>do</strong>-se a<br />
textura de lã da planta adulta (Ranus 1971).<br />
Setchell (1937), analisan<strong>do</strong> os representantes de <strong>Codium</strong> <strong>do</strong> Arquipélago da Ilha<br />
Juan Fernandez (Chile), com base na morfologia e anatomia, dividiu o <strong>gênero</strong> em<br />
<strong>do</strong>is sub<strong>gênero</strong>s: Tylecodium Setchell e Shizocodium Setchell. O sub<strong>gênero</strong><br />
Tylecodium abrange as formas prostradas, com ausência de ramificações<br />
verdadeiras e utrículos muito ramifica<strong>do</strong>s, enquanto que o sub<strong>gênero</strong> Shizocodium<br />
engloba as formas eretas basicamente cilíndricas, com ramificações dicotômicas a<br />
politômicas e utrículos simples. Em geral, os representantes <strong>do</strong> sub<strong>gênero</strong><br />
Shizocodium são mais numerosos <strong>do</strong> que os de Tylecodium. Neste estu<strong>do</strong> foram<br />
descritos 11 táxons: 3 pertencentes à Tylecodium e 8 a Shizocodium.<br />
Posteriormente, Setchell (1940) estabeleceu C. phasmaticum Setchell para o Hawaii<br />
e C. cranwelliae Setchell para Nova Zelândia. Tseng & Gilbert (1942) estudan<strong>do</strong> a<br />
costa sul da China, estabeleceram C. bartlettii, C. papillatum e C. papillatum var.<br />
hainanense. Ainda na mesma década, B∅rgesen (1947) estabeleceu C. iyengarii e<br />
C. dwarkense encontradas na costa da Arábia (Ásia).<br />
A partir de 1950, os estu<strong>do</strong>s taxonômicos sobre o <strong>gênero</strong> se intensificaram<br />
principalmente através das publicações de P. C. Silva, que não mediu esforços para<br />
reunir os representantes <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> e compreender a sua variabilidade morfológica.<br />
Silva (1951), estudan<strong>do</strong> os representantes da Califórnia referenciou as espécies: C.<br />
fragile (Sur.) Hariot, C. cuneatum Setchell et Gardner, C. setchellii Gardner, C.<br />
hubbsii Dawson e estabeleceu C. johnstonei Silva. Silva (1952) ao estudar os<br />
representantes de <strong>Codium</strong> para as ilhas <strong>do</strong> Hawaii, registrou a ocorrência de C.<br />
arabicum Kuetzing, C. spongiosum, C. mamillosum Harvey, C. edule Silva, C.<br />
phamasticum Setchell e C. reediae Silva, estas três últimas, na época, consideradas<br />
endêmicas. Silva (1955) registrou para a Inglaterra a ocorrência de C. vermilara<br />
(Olivi) Delle Chiaje, C. tomentosum Stackhouse, C. fragile subsp. tomentosoides e<br />
uma nova subespécie C. fragile (Sur.) Hariot subsp. atlanticum (Cotton) Silva. Silva &<br />
Wormersley (1956) registraram a ocorrência de 15 táxons infragenéricos para o
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 12<br />
Sudeste da Austrália, <strong>do</strong>s quais, 5 foram estabeleci<strong>do</strong>s pelos autores: C.<br />
capitulatum, C. duthieae, C. harveyi, C. australicum e C. spinescens. Silva (1957)<br />
registrou para a Escandinávia a ocorrência de C. vermilara (Olivi) Delle Chiaje, C.<br />
fragile subsp. tomentosoides , C. fragile subsp. atlanticum e uma nova subespécie,<br />
C. fragile (Sur.) Hariot subsp. scandinavicum Silva. Silva (1959), estudan<strong>do</strong> os<br />
representantes de <strong>Codium</strong> ocorrentes na África <strong>do</strong> Sul e área adjacente de<br />
Moçambique registrou 19 táxons. Além disso, o referi<strong>do</strong> autor fez importantes<br />
comentários sobre a <strong>distribuição</strong> e habitat destes organismos.<br />
Williams (1980), estudan<strong>do</strong> <strong>Codium</strong> para a costa Beaufort (Norte da Carolina),<br />
referenciou três espécies: C. dichotomum (Huds.) S. F. Gray, C. isthmocladum e C.<br />
decorticatum. Além disso, fez importantes comentários sobre a reprodução,<br />
crescimento, <strong>distribuição</strong> e ocorrência de vários preda<strong>do</strong>res, como peixes,<br />
caranguejo aranha (Libinia dubia Milen-Edwards) e molusco (Fasciolaria tulipa L.).<br />
Jones & Kraft (1984), estudan<strong>do</strong> o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> para as Ilhas Lord Howe (N.S.W.)<br />
situadas ao sul da Austrália, registraram a ocorrência de C. arabicum, C.<br />
spongiosum, C. bulbopilum Setchell, C. extricatum Silva e C. platycla<strong>do</strong>s R. Jones &<br />
Kraft, que foi estabelecida neste trabalho pelos referi<strong>do</strong>s autores. Lawson & John<br />
(1987), num inventário das algas marinhas no oeste tropical da África, registraram C.<br />
taylorii, C. decorticatum e C. guineënse Silva, Lawson & John. Pedroche & Silva<br />
(1996), estabeleceram C. picturatum F. F. Pedroche & P. C. Silva para o Pacífico<br />
tropical <strong>do</strong> México. Van Den Heede & Coppejans (1996) estudaram o <strong>gênero</strong><br />
<strong>Codium</strong> para o Quênia, Tanzânia e as Ilhas Seycheles e registraram 14 táxons.<br />
Chacana et al. (1998) ao analisarem o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> para as Ilhas Canárias,<br />
registraram a ocorrência de espécies com talo prostra<strong>do</strong>, C. adhaerens (Cabrera) C.<br />
Agardh, C. effussum (Rafinesque) Delle Chiaje e C. intertextum. Esta última foi, por<br />
muito tempo, erroneamente identificada como C. adhaerens.<br />
Littler & Littler (2000), ao analisarem as algas marinhas da região <strong>do</strong> Caribe,<br />
registraram C. intertextum, C. ovale Zanardini, C. repens, C. carolinianum Searles,<br />
C. decorticatum e C. taylorii. Pedroche et al. (2002) registraram 13 espécies para o<br />
Pacífico tropical mexicano, dentre estas, duas espécies são novas para a ciência (C.<br />
schimiederi P. C. Silva, F. F. Pedroche & M. E. Chacana e C. dawsonii P. C. Silva,<br />
F.F. Pedroche & M. E. Chacana) e quatro (C. amplivesciculatum Setchell & Gardner,<br />
C. schmiederi Silva, Pedroche & Chacana, C. giraffa Silva e C. brandegeei Setchell<br />
& Gardner) foram consideradas endêmicas <strong>do</strong> Pacífico mexicano. Chang et al.<br />
(2002) abordan<strong>do</strong> sobre o “complexo <strong>Codium</strong> geppiorum” no sul <strong>do</strong> Taiwan,
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 13<br />
identificaram os seguintes táxons: C. edule P. C. Silva, C. geppiorum O. C. Schmidt<br />
e uma nova espécie, C. nanwanense J. S. Chang. Chacana et al. (2003) ao<br />
analisarem o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> para as Ilhas Canárias, registraram duas novas<br />
ocorrências, C. guineense e C. elisabethae Schimidt e uma nova espécie, C.<br />
profundum Silva & Chacana. Para o estabelecimento desta espécie, os autores se<br />
basearam em material recoleta<strong>do</strong> nas Ilhas Canárias, além de outras localidades,<br />
incluin<strong>do</strong> o Brasil, que se encontrava deposita<strong>do</strong> no Herbário da Universidade da<br />
Califórnia, Berckeley (UC). A partir desse estu<strong>do</strong>, a presença desta espécie foi<br />
registrada pela primeira vez para a costa brasileira.<br />
2.2 – NACIONAL<br />
No Brasil, os primeiros registros de <strong>Codium</strong> foram realiza<strong>do</strong>s no século XIX<br />
durante as grandes expedições científicas e viagens de circunavegações pelos<br />
pesquisa<strong>do</strong>res estrangeiros. A maioria destas publicações foi apresentada sob a<br />
forma de lista e/ou pequenas descrições (Oliveira Filho 1977).<br />
No século XIX, Martius et al. (1833) listaram a ocorrência de C. decorticatum<br />
(como C. decumbens Martius) para o Rio de Janeiro e para a Bahia. Kützing (1849)<br />
referenciou para o Rio de Janeiro C. decorticatum (como C. elongatum C. Agardh) e<br />
C. intertextum (como C. adhaerens (Cabrera) C. Agardh). Martens (1866) registrou a<br />
ocorrência de C. taylorii (como C. tomementosum var. divaricatum C. Agardh) para o<br />
Rio de Janeiro. Martens (1870) referenciou a ocorrência de C. intertextum (como C.<br />
adhaerens.), C. isthmocladum (como C. tomentosum.) e C. taylorii (como C.<br />
tomentosum var. divaricatum C. Agardh). Martens (1871) registrou a ocorrência de<br />
C. decorticatum (como C. elongatum), C. intertextum (como C. tomentosum var.<br />
coralloides Kützing), C. isthmocladum (como C. tomentosum var. tenue Kützing) e C.<br />
taylorii (como C. tomentosum var. divaricatum) com base no material coleta<strong>do</strong> por<br />
Glaziou no Rio de Janeiro. Dickie (1874a) fez a ocorrência para o Arquipélago de<br />
Fernan<strong>do</strong> de Noronha, Esta<strong>do</strong> de Pernambuco, de C. tomentosum (como C.<br />
isthmocladum). Dickie (1874b) referenciou a ocorrência de C. repens (como C.<br />
tomentosum) para o litoral baiano. De Toni (1889) registrou para o litoral brasileiro a<br />
ocorrência de C. decorticatum (como C. elongatum) e C. isthmocladum (como C.<br />
lineari C. Agardh). Möbius (1890) referenciou para o litoral <strong>do</strong> Rio de Janeiro C.<br />
decorticatum (como C. elongatum), C. intertextum (como C. adhaerens) e C.<br />
tomentosum. Murray (1891) listou C. isthmocladum para o Arquipélago de Fernan<strong>do</strong><br />
de Noronha.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 14<br />
No início <strong>do</strong> século XX, Howe (1928) citou a ocorrência de C. decorticatum para o<br />
litoral <strong>do</strong> Rio de Janeiro e C. intertextum para o litoral da Bahia. Luetzelburg<br />
(1922/23) citou C. intertextum (como C. adhaerens) para o litoral <strong>do</strong> Rio de Janeiro e<br />
C. isthmocladum (como C. tomentosum) para os litorais <strong>do</strong> Rio de Janeiro, Ceará e<br />
Paraíba. Schmidt (1924) citou C. intertextum (como C. adhaerens) e C.<br />
isthmocladum (como C. tomentosum) para o Rio de Janeiro. Taylor (1930) fez<br />
referência a C. taylorii (como C. pilgeri Schmidt) com base em material coleta<strong>do</strong> na<br />
costa brasileira pelas Expedições "Hassler, Albatross and Schmitt". Taylor (1931) fez<br />
uma sinopse de todas as espécies até então referidas para o litoral brasileiro,<br />
registran<strong>do</strong> quatro espécies de <strong>Codium</strong>: C. decorticatum, C. intertextum, C. taylorii e<br />
C. isthmocladum (como C. pilgeri). Willians & Blomquist (1947) citaram para o litoral<br />
<strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco e Fernan<strong>do</strong> de Noronha a ocorrência de C. isthmocladum<br />
(como C. dichotomum). Silva (1960) analisou o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> para o Atlântico<br />
Ocidental Tropical, com base em material deposita<strong>do</strong> nos diversos herbários <strong>do</strong>s<br />
países <strong>do</strong> Continente Americano, incluin<strong>do</strong> o <strong>do</strong> Brasil (Herbário SPF, da<br />
Universidade de São Paulo), onde registrou C. intertextum e C. taylorii (para São<br />
Paulo), C. repens (para Pernambuco e Fernan<strong>do</strong> de Noronha) e C. spongiosum<br />
(para o Espírito Santo). Taylor (1960) analisou a flora tropical e subtropical das<br />
Américas, e referenciou a ocorrência de C. intertextum, C. spongiosum, C. repens,<br />
C. isthmocladum, C. decorticatum e C. taylorii para o litoral brasileiro.<br />
Nos mea<strong>do</strong>s <strong>do</strong> século XX, iniciaram-se os estu<strong>do</strong>s ficológicos por pesquisa<strong>do</strong>res<br />
brasileiros, começa<strong>do</strong>s por A. B. Joly e, posteriormente, por ele e seus discípulos<br />
provenientes de outras localidades <strong>do</strong> País. De acor<strong>do</strong> com a Tabela 1, observa-se<br />
que há uma deficiência de estu<strong>do</strong>s visan<strong>do</strong> a taxonomia <strong>do</strong> grupo. A maioria das<br />
informações <strong>do</strong>s representantes de <strong>Codium</strong> está contida em levantamento de flora<br />
de diversas localidades da costa brasileira, com exceção para o trabalho de Alves &<br />
Moura (2005) que trata exclusivamente da taxonomia deste grupo na Ilha de<br />
Itaparica (Bahia). Em termos gerais, verifica-se que o maior conhecimento está<br />
direciona<strong>do</strong> aos representantes que ocorreu na região entre-marés, mesmo assim,<br />
com alguns trechos <strong>do</strong> litoral com ausência total de coletas.<br />
Dos poucos estu<strong>do</strong>s desenvolvi<strong>do</strong>s na região de infralitoral (Tabela 1), a maioria<br />
foi realizada através de dragagens e nesta região cinco espécies foram registradas:<br />
C. decorticatum, C. intertextum, C. isthmocladum, C. spongiosum e C. taylorii (Joly &<br />
Braga 1966, Teixeira et al. 1985, Ferreira et al. 1988, Pereira 1974, Ugadim &
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 15<br />
Pereira 1978, Oliveira Filho 1976, Pereira 1983, Pereira et al. 1981, Yoneshigue &<br />
Valentin 1988, Yoneshigue- Valentin et al. 2006).<br />
Quanto aos ambientes insulares, apesar <strong>do</strong> referi<strong>do</strong> <strong>gênero</strong> estar representa<strong>do</strong><br />
por seis táxons infragenéricos (C. decorticatum, C. intertextum, C. isthmocladum, C.<br />
repens, C. taylorii e C. tomentosum), o conhecimento ainda é insipiente, ten<strong>do</strong> em<br />
vista a dificuldade de coleta para estas áreas. Mesmo assim, o Arquipélago de<br />
Fernan<strong>do</strong> de Noronha se destaca por deter um maior número de trabalhos<br />
desenvolvi<strong>do</strong>s (Villaça et al. 2006).<br />
2.3 - BIOLOGIA MOLECULAR<br />
Poucos são os estu<strong>do</strong>s enfocan<strong>do</strong> a biologia molecular no <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong>, e a<br />
maioria destes está relaciona<strong>do</strong> ao sequenciamento de genes <strong>do</strong> cloroplasto de<br />
algumas espécies.<br />
Francis et al. (1987) observaram uma nova variedade de RNA 4.5 S <strong>do</strong><br />
cloroplasto de <strong>Codium</strong> fragile (Suringar) Hariot., concluin<strong>do</strong> que este RNA carrega<br />
pouca homologia <strong>do</strong>s 4.5 S encontra<strong>do</strong>s em plantas terrestres.<br />
Manhart et al. (1989) realizaram o mapeamento completo <strong>do</strong> genoma <strong>do</strong><br />
cloroplasto de C. fragile, onde determinaram as posições de vários genes que não<br />
compartilham semelhanças notáveis aos outros consensos de plantas vasculares ou<br />
a qualquer genoma plastidial de clorofíceas e briófitas.<br />
Goff et al. (1992) compararam os padrões de restrição RFLP (Polimorfismo no<br />
Comprimento de Fragmentos de Restrição) <strong>do</strong> DNA <strong>do</strong> cloroplasto entre duas<br />
subespécies de C. fragile (C. fragile subsp. fragile e C. fragile subsp. tomentosoides),<br />
provenientes da Baía São Francisco (EUA) e <strong>do</strong> Atlântico, e observaram que os<br />
padrões em ambas eram distintos, demonstran<strong>do</strong> o potencial para se usar da<strong>do</strong>s<br />
moleculares para resolver problemas taxonômicos em <strong>Codium</strong>.<br />
Pedroche (2001) analisou fragmentos de 716 pares de base <strong>do</strong> LSU rDNA<br />
(gene que codifica a subunidade grande <strong>do</strong> RNA ribossomal) <strong>do</strong> genoma<br />
mitocondrial para 10 táxons de <strong>Codium</strong> ocorrentes no Pacífico mexicano. As<br />
tipologias obtidas neste estu<strong>do</strong> confirmaram a existência de grupos monofiléticos e<br />
que o LSU <strong>do</strong> rDNA mitocondrial é um marca<strong>do</strong>r adequa<strong>do</strong> para propor hipóteses<br />
filogenéticas neste <strong>gênero</strong>.<br />
Shimada et al. (2004) analisaram o primeiro exon <strong>do</strong> gene rbcL (fragmento cerca<br />
de 613 pares de base) que codifica a subunidade grande da Rubisco localiza<strong>do</strong> no
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 16<br />
genoma <strong>do</strong> cloroplasto para 18 espécies de <strong>Codium</strong> e concluíram que este marca<strong>do</strong>r<br />
foi apropria<strong>do</strong> na distinção entre espécies.<br />
Recentemente, Verbruggen et al. (2007) fizeram uma ampla análise, incluin<strong>do</strong> 74<br />
táxons de <strong>Codium</strong> de diversas localidades, basean<strong>do</strong>-se em 227 seqüências <strong>do</strong><br />
exon 1 <strong>do</strong> gene rbcL para propor relações filogenéticas e fito<strong>geográfica</strong>s dentro <strong>do</strong><br />
<strong>gênero</strong>. Nesse estu<strong>do</strong>, os referi<strong>do</strong>s autores relatam a enorme dificuldade na<br />
delimitação taxonômica de algumas espécies de <strong>Codium</strong>, principalmente para os<br />
representantes que fazem parte de “complexos morfológicos”, como exemplo C.<br />
geppiorrum, pois como demostra em seus resulta<strong>do</strong>s, esta se encontra em mais de<br />
um cla<strong>do</strong> monofilético.<br />
Apesar de serem inexistentes as pesquisas utilizan<strong>do</strong> a biologia molecular para<br />
auxiliar a taxonomia <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> no litoral brasileiro, o potencial que este<br />
estu<strong>do</strong> oferece para a resolução de problemas taxonômicos é inquestionável como<br />
demonstra<strong>do</strong> por Goff et al. (1992). Observa-se, ainda, que a aplicação de técnicas<br />
moleculares vem subsidian<strong>do</strong> o desenvolvimento de importantes trabalhos sobre as<br />
relações filogenéticas e fito<strong>geográfica</strong>s entre as populações de algas marinhas<br />
bentônicas (Oliveira 2001).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 17<br />
Tabela 1 - Trabalhos florísticos realiza<strong>do</strong>s no Brasil pelos pesquisa<strong>do</strong>res brasileiros onde há citação <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong>.<br />
Táxons<br />
C. decorticatum<br />
C. intertextum<br />
C. isthmocladum<br />
C. repens<br />
C. spongiosum<br />
C. taylorii<br />
C. tomentosum<br />
Piauí<br />
▲43<br />
Ceará<br />
▲6,<br />
▲39<br />
▲4,<br />
▲33,<br />
▲39<br />
Rio Grande<br />
<strong>do</strong> Norte<br />
Região Nordeste Região Sudeste Região Sul Ambientes Insulares<br />
Paraíba<br />
Pernambuco<br />
Alagoas<br />
Bahia<br />
▼21 ▼22 ▼18, ●44, ●50 ▲47, ▼49<br />
▼21,<br />
▲38<br />
▼22,<br />
▲24,<br />
▼29<br />
▲39 ▼22<br />
▲42, ●44<br />
▼12, ▼ 18,<br />
▼29, ▲40,<br />
▲42, ●44, ▲45,<br />
●50<br />
▼29<br />
▲34, ▲37,<br />
▲47<br />
▲34, ▲47,<br />
▼49<br />
Espírito<br />
Santo<br />
▲8, ▼27,<br />
▲46, ▼49<br />
▲8, ▼27,<br />
▲46, ▼49<br />
▲8, ▼14,<br />
▲16,<br />
▼27,<br />
▲46, ▼49<br />
▲42, ●44 ?13 ▲47 ▲46, ▼49<br />
▲9, ▲40, ▲42,<br />
●44<br />
▼49<br />
▲34, ▲47,<br />
▼49<br />
▲8, ▼14,<br />
▲46, ▼49<br />
▲8, ▲46,<br />
▼49<br />
Rio de<br />
Janeiro<br />
▲7, ▲25,<br />
▲26, ▼30,<br />
▲35, ▲41,<br />
▼49<br />
▲26, ▼30,<br />
▲35, ▲41<br />
▼5, ▲19,<br />
▲25, ▲26,<br />
▼30, ▼49<br />
▲26, ▼30,<br />
▲7, ▲25,<br />
▲26, ▲35,<br />
▲41, ▼49<br />
São<br />
Paulo<br />
▲3,<br />
▲17<br />
▲3,<br />
▲11<br />
Paraná<br />
▲11<br />
Santa<br />
Catarina<br />
▲20,<br />
▲23<br />
▲20,<br />
▲23<br />
▲3 ▲23<br />
▲2,<br />
▲11<br />
Rio Grande<br />
<strong>do</strong> Sul<br />
▲10<br />
Arquipélago<br />
de Fernan<strong>do</strong><br />
Noronha<br />
●28,<br />
▲32,<br />
●44, ●48<br />
●28,<br />
▲36,<br />
●44, ●48<br />
▲36,<br />
●44, ●48<br />
▲23 ●44, ●48<br />
▲36,<br />
●44, ●48<br />
Arquipélago<br />
de Trindade<br />
▲31<br />
,<br />
●48<br />
Arquipélago<br />
de Abrolhos<br />
●48<br />
▼1 ●48<br />
<strong>Codium</strong> sp. ▼49 ▼49 ●48<br />
Atol das<br />
Rocas<br />
●48 ▲15<br />
▲= Região entre marés; ▼= Região infralitoral, ●= Ambas as regiões, ?= Região indeterminada, 1 - Joly (1953), 2 - Joly (1957), 3 - Joly (1965), 4 - Ferreira & Pinheiro (1966), 5 - Joly<br />
& Braga (1966), 6 - Pinheiro-Vieira & Ferreira (1968), 7 - Yoneshigue-Braga (1970), 8 - Behar (1972), 9 - Fonseca (1972), 10 - Baptista (1973), 11 - Ugadim (1973), 12 - Pereira<br />
(1974), 13 - Oliveira Filho (1974), 14 - Oliveira Filho (1976), 15 - Oliveira Filho & Ugadim (1976), 16 - Mitchell & Schin<strong>do</strong> (1977), 17 - Oliveira Filho & Berchez (1978), 18 - Ugadim &<br />
Pereira (1978), 19 - Mitchell et al. (1979), 20 - Citadini- Zanette et al. (1979), 21 - Pereira et al. (1981), 22- Pereira (1983), 23 - Santos (1983), 24 - Kanaguawa (1984), 25 - Pedrini<br />
(1984), 26 - Yoneshigue (1985), 27 - Teixeira et al. (1985), 28 - Eston et al. (1986), 29 - Ferreira et al. (1988), 30 - Yoneshigue & Valentin (1988), 31 - Pedrini et al. (1989), 32 -<br />
Szechy et al. (1989), 33 - Miranda & Pereira (1989/90), 34 - Martins et al. (1991), 35 - Falcão et al. (1992), 36 - Pedrini et al. (1992), 37 - Santos (1992), 38 - Araújo (1993), 39 -<br />
Dantas (1994), 40 - Angeiras (1995), 41 - Gestinari et al. (1998), 42 - Pereira & Accioly (1998), 43 - Batista (2000), 44 - Pereira et al. (2002), 45 - Oliveira-Carvalho et al. (2003), 46 -<br />
Barata (2004), 47 - Alves & Moura (2005) , 48 - Villaça et al. (2006), 49- Yoneshigue-Valentin et al. 2006 e 50- Pereira et al. 2007.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 18<br />
3 - REFERÊNCIAS<br />
ALVES, A. M.; MOURA, C. W. N. O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> (Chlorophyta, Codiaceae) no<br />
recife costeiro da Ilha de Itaparica, Bahia, Brasil. In: REUNIÃO BRASILEIRA DE<br />
FICOLOGIA, 10. , 2004, Salva<strong>do</strong>r. Anais... Rio de Janeiro: Museu Nacional, 2005.<br />
p. 485-516. (Série Livros 10).<br />
ANGEIRAS, J.A.P. Clorofíceas bentônicas <strong>do</strong> litoral sul <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de<br />
Pernambuco (Brasil). 1995. 135f. Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Botânica) -<br />
Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife.<br />
ARAÚJO, M. S. V. B. Clorofíceas e feofíceas marinhas bentônicas <strong>do</strong> litoral<br />
Oriental <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Rio Grande <strong>do</strong> Norte (Brasil). 1993. 287 f. Dissertação<br />
(Mestra<strong>do</strong> em Botânica) - Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife.<br />
BAPTISTA, L. R. M. Lista <strong>do</strong>s <strong>gênero</strong>s de algas marinhas macroscópicas<br />
encontradas em Torres (RS). Iheringia, Série Botânica, Porto Alegre, v.18, p. 15-26.<br />
1973.<br />
BARATA, D. Clorofíceas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Espírito Santo.<br />
2004. 210 f. Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Biodiversidade Vegetal e Meio Ambiente) -<br />
Instituto de Botânica, Secretaria <strong>do</strong> Meio Ambiente, São Paulo.<br />
BATISTA, M.G.S. Clorofíceas bentônicas <strong>do</strong> litoral <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Piauí - Brasil.<br />
2000. 50 f. Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Botânica) - Universidade Federal Rural de<br />
Pernambuco, Recife.<br />
BÉGIN, C.; SCHEIBLING, R. Growth and survival of the invasive green alga <strong>Codium</strong><br />
fragile spp. tomentosoides in tide pools on a rocky shore in Nova Scotia. Botanica<br />
Marina, Hauthorne, v. 46, p. 404-412. 2003.<br />
BEHAR, L. Clorofíceas <strong>do</strong> litoral sul <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Espirito Santo: I –<br />
Siphonocladales e Siphonales. 1972. 159 f. Tese (Doutora<strong>do</strong> em Botânica) -<br />
Universidade de São Paulo, São Paulo.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 19<br />
B∅RGESEN, F. Remarks on some <strong>Codium</strong> from the Arabian Sea. J. Ind. Bot. Soc.<br />
p. 1-8. 1947.<br />
BOLD, H. C.; WYNNE, M. J. Introduction to the algae: Structure and<br />
reproduction. 2. ed., New Jersey: Prentice-Hall, 1985. 720 p.<br />
CHACANA M. E.; SILVA P. C.; PEDROCHE F. F. Japonese species of crustose<br />
<strong>Codium</strong>. Phycologia, Oxford, n. 34, p. 16. 1996. Supplement.<br />
CHACANA, M., GIL-RODRIGUES, M.C., WILDPRET, W. Taxonomy of prostrate<br />
species of <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) from the Canary Island. Actes del Simposi<br />
Internacional de Botanica, n. 1, p. 105-108. 1998.<br />
CHACANA, M; SILVA, P. C; PEDROCHE, F. F.; GIL-RODRIGUEZ, M. C. <strong>Codium</strong><br />
profundum y C. guineense: nuevas citas para las Islas Canarias y observaciones in<br />
C. elisabethae (Chlorophycota). Vieraea, Santa Cruz de Tenerife, v. 31, p. 267-280.<br />
2003.<br />
CHANG, J.S.; DAI, C.F.; CHANG, J. A taxonomic and karyological study of the<br />
<strong>Codium</strong> geppiorum complex (Chlorophyta) in southern Taiwan, including the<br />
description of <strong>Codium</strong> nanwanense sp. nov. Botanical Bulletin of Academia<br />
Sinica, Taiwan, v. 43, p. 161-170. 2002.<br />
CHANG, J. S.; DAI, C. F.; CHANG, J. Gametangium-like structures as propagation<br />
buds in <strong>Codium</strong> edule Silva (Bryopsidales, Chlorophyta). Botanica Marina,<br />
Howthorne, v. 46, p. 431-437. 2003.<br />
CHAVANICH, S.; LARRY, G. H.; JONG-GEEL, J.; KANG, RAE-SEON, K.<br />
Distribuition pattern of the green alga <strong>Codium</strong> fragile (Suringar) Hariot, 1889 in its<br />
native range, Korea. Aquatic Invasions, v.1, n. 3, p. 99-108. 2006.<br />
CITADINI-ZANETTE, V.; VEIGA NETO, A. J.; VEIGA, S. G.; URLANETO, A. S.<br />
Algas marinhas bentônicas de Imbituba, Santa Catarina, Brasil. Iheringia, Série<br />
Botânica, Porto Alegre, v. 25, p. 11-121. 1979.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 20<br />
DANTAS, N. P. Estu<strong>do</strong>s taxonômicos <strong>do</strong>s representantes da ordem Caulerpales<br />
(Chlorophyta) da Praia de Guarajiru (Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Ceará - Brasil). 1994. 128 f.<br />
Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Oceanografia Biológica) - Universidade Federal de<br />
Pernambuco, Recife.<br />
DE TONI, G. B. Sylloge algarum ... Chlorophyceae. Patavii [Pa<strong>do</strong>va]: [s. n.]. 1889.<br />
DE WREEDE, R. Biomechanical properties of coenocytic algae (Chlorophyta,<br />
Caulerpales). ScienceAsia, n.32, v.1, p. 57-62. 2006. Supplement.<br />
DICKIE, G. Enumeration of algae from Fernan<strong>do</strong> de Noronha, collected by H.N.<br />
Moseley, M.A., naturalist to H.M.S. "Challenger". Journal Linnean Society<br />
(Botany), Lon<strong>do</strong>n, v. 14, p. 363-365. 1874a.<br />
DICKIE, G. Enumeration of algae collected from Bahia, collected by H.N. Moseley,<br />
M.A., naturalist to H.M.S. "Challenger". Journal Linnean Society (Botany),<br />
Lon<strong>do</strong>n, v. 14, p. 377. 1874b.<br />
ESTON, V. R.; MIGOTTO, A. E.; OLIVEIRA FILHO, E. C.; RODRIGUES, S. A.;<br />
FREITAS, J. C. Vertical distribution of benthic marine organisms on rocky coasts of<br />
the Fernan<strong>do</strong> de Noronha Archipelago (Brazil). Boletim <strong>do</strong> Instituto<br />
Oceanográfico, São Paulo, v. 34, p. 37-53. 1986.<br />
FALCÃO, C.; MAURAT, M. C.; NASSAR, C. A. G.; SZÉCHY, M. T. M. ; MITCHELL,<br />
G. J. P. Benthic marine flora of the Northeastern and Southern Coast of Ilha Grande,<br />
Rio de Janeiro, Brazil: phytogeographic considerations. Botanica Marina,<br />
Hawthorne, v. 35, p. 357-364. 1992.<br />
FERREIRA, M. M.; PINHEIRO, F. C. Primeira contribuição ao inventário das algas<br />
marinhas bentônicas <strong>do</strong> Nordeste Brasileiro. Arquivos da Estação de Biologia<br />
Marinha, Fortaleza, v. 6, n. 1, p. 59-66. 1966.<br />
FERREIRA, M. V; PEREIRA, S. M. B.; CARVALHO, F. A. F.; TEIXEIRA, G. C.;<br />
GUEDES, E. A. C.; PAES E MELO, L. B.; MATOS, S. M. G.; SILVA, R. L.;<br />
PEDROSA, M. E. B; CARVALHO, G. V. S. Prospecção <strong>do</strong>s bancos de algas
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 21<br />
marinhas <strong>do</strong>s Esta<strong>do</strong>s da Paraíba, de Pernambuco e Alagoas (Profundidade de 0 a<br />
10 m). Gayana Botanica, Santiago, v. 45, n. 1/4, p. 413-422. 1988.<br />
FONSECA, M. C. A. Algumas espécies de algas marinhas de Pernambuco. In:<br />
CONGRESSO NACIONAL 23., 1972. Garanhuns. Anais... Garanhuns: [s. n.], p. 61-<br />
74.<br />
FRANCIS, M.A; BALINT, R.F.; DUDOCK, B.S. A novel variety of 4.5S RNA from<br />
<strong>Codium</strong> fragile chloroplast. Journal of Biological Chemistry, Bethesda, v. 262, p.<br />
1848-54. 1987.<br />
GESTINARI, L. M. S.; NASSAR, C. A. G.; ARANTES, P. V. S. Algas marinhas<br />
bentônicas da Reserva Biológica Estadual da Praia <strong>do</strong> Sul, Ilha Grande, Angra <strong>do</strong>s<br />
Reis, Rio de Janeiro, Brasil. Acta Botânica Brasílica, Porto Alegre, v. 12, n. 1, p.<br />
67-76. 1998.<br />
GOFF, L. J.; LIDDLE, L.; SILVA, P. C.; VOYTEK, M.; COLEMAN, A. W. Tracing<br />
species invasion in <strong>Codium</strong>, a siphonous green alga, using molecular tools.<br />
American Journal of Botany, Columbus, v. 79, p. 179-1285. 1992.<br />
GRAHAM, L.E.; WILCOX, L.W. Algae. New Jersey: Prentice-Hall, 2000. 640 p.<br />
GUIRY, M. D.; GUIRY, G. M. AlgaeBase version 4.2. World-wide electronic<br />
publication. Galway: National University of Ireland, 2007 Disponível em:<br />
. Acesso em 14 nov. 2007.<br />
HOWE, M. A. Notes on some marine algae from Brazil and Barba<strong>do</strong>s. Journal of the<br />
Washington Academy of Sciences, New York, v. 18, n. 17, p. 186-194. 1928.<br />
JOLY, A. B. Scientific results of the "Baependi" and "Veja" Cruise to the Trindade<br />
Island. Boletim <strong>do</strong> Instituto Oceanográfico, São Paulo, v. 4, p. 147-156. 1953.<br />
JOLY, A. B. Contribuição ao conhecimento da flora ficológica marinha da Baía de<br />
Santos e Arre<strong>do</strong>res. Boletim da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras, São<br />
Paulo, v. 217, n. 14, p. 1-196. 1957.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 22<br />
JOLY, A B. Flora marinha <strong>do</strong> litoral norte <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de São Paulo e regiões<br />
circunvizinhas. Boletim da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras, São Paulo,<br />
v. 21, p. 1-267. 1965.<br />
JOLY; A. B.; BRAGA, Y. Y. Primeira nota sobre algas coletadas durante as viagens<br />
<strong>do</strong> Navio Oceanográfico "Almirante Saldanha". Publicação <strong>do</strong> Instituto de<br />
Pesquisa Marinha, Rio de Janeiro, v. 34, p.1-12. 1966.<br />
JONES, R.; KRAFT, G. The genus <strong>Codium</strong> (Codiales, Chlorophyta) at Lord Howe<br />
Island (N.S.W.). Brunomia, v. 7, p. 253-276. 1984.<br />
KANAGAWA, A. I. Clorofíceas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> da Paraíba -<br />
Brasil. 1984. 470 f. Tese (Doutora<strong>do</strong> em Botânica) - Universidade de São Paulo,<br />
São Paulo.<br />
KÜTZING, F. T. Species algarum 6, Leipzig: [s. n.], 1849. 922 p.<br />
LAWSON, G.; JOHN, D. The marine algae and coastal environment of tropical West<br />
Africa. Nova Hedwigia, Stuttgart, v. 93, 415 p. 1987.<br />
LEE, R. E. Phycology. Cambridge: Cambridge University Press, 1989. 614 p.<br />
LITTLER, D. S.; LITTLER, M. M. Caribbean Reef Plants: an identification guide to<br />
the reef plants of the Caribbean, Bahamas, Florida, and Gulf of Mexico.<br />
Washington: Off Shore Graphycs, 2000. 512 p.<br />
LOOSANOFF, V. L. Introduction of <strong>Codium</strong> in New England waters. Fishery<br />
Bulletin, v. 73, p. 215-218. 1975.<br />
LUETZELBURG, P. VON. Estu<strong>do</strong> Botânico <strong>do</strong> Nordeste. Rio de Janeiro,<br />
Publicações da Inspetoria Federal de Obras contra as secas (Ser. IA), Rio de<br />
Janeiro, v. 3, n. 57, p.10-11, 1922/23.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 23<br />
MANHART, J. R.; KELLY, K.; DUDOCK, B. S.; PALMER, J. D. Unusual characteristic<br />
of <strong>Codium</strong> fragile chloroplast DNA reveled by physical and gene mapping. Molec.<br />
Gen. Genetics, n. 216, p. 417-421. 1989.<br />
MARTENS, G. V. Die preussische Expecdition nach ostasien. Botanischer Theil.<br />
Die Tange. Berlin, [s. n.], p. 152. 1866.<br />
MARTENS, G. V. Conspectus algarum Brasiliae hactenus detectarum.<br />
Videnskabelige Meddelelser dansk Nathurhistoiriste, Forening, v. 2, p. 297-314.<br />
1870.<br />
MARTENS, G.V. Algae brasiliensis Circa Rio de Janeiro a Cl. a. Glaziou, horti publici<br />
directore botânico indefesso, annis 1869 at 1870 collectae. Videnskabelige<br />
Meddelelser dansk Nathurhistoiriste, Forening, v. 3, n. 8/10, p. 144-148. 1871.<br />
MARTINS, D. V.; CORDEIRO-MARINO, M.; BOCCANERA, N. B.; NUNES, J. M. C.<br />
Clorofíceas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Município de Salva<strong>do</strong>r, Bahia - Brasil. Hoehnea,<br />
São Paulo, v. 18, n. 2, p. 115-133. 1991.<br />
MARTIUS, K. F. P. VON, ESCHWEILLER, F. G.; ESENBECK, C. G. N. VON. Flora<br />
Brasiliensis seu enumeratio plantarum in Brasilia. Stuttgart, v. 1, p. 390. 1833.<br />
MIRANDA, P. T. C.; PEREIRA, S. M. B. Macroalgas bentônicas no Manguezal <strong>do</strong><br />
Rio Ceará (Ceará - Brasil) II- Distribuição em função das condições hidrológicas.<br />
Arquivo de Ciências Marinhas, Fortaleza, v. 28, p. 39-52. 1989/90.<br />
MITCHELL, G. J. P.; SCHINDO, N. Notas sobre as algas marinhas bentônicas de<br />
Santa Cruz, Espirito Santo, 2: Chlorophyta. Leandra, Rio de Janeiro, v. 4/5, p. 137–<br />
142. 1977.<br />
MITCHELL, G. J. P.; SZÉCHY, R. T. M.; MITSUYA, L. A. Sinopse das Clorofíceas<br />
marinhas bentônicas <strong>do</strong> litoral <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Rio de Janeiro. Leandra, Rio de<br />
Janeiro, v. 8, n. 9, p. 91–123. 1979.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 24<br />
MÖBIUS, M. Algae brasiliensis a Cl. Dr. Glaziou Collectae. Notarisia, Venezia, v. 5,<br />
p. 1065-1090. 1890.<br />
MURRAY, G. Algae in H. N. Riddley: Notes on the botany of Fernan<strong>do</strong> de Noronha.<br />
Journal Linnean Society (Botany), Lon<strong>do</strong>n, v. 27, p. 75-80. 1891.<br />
OLIVEIRA, E. C. Introdução à Biologia Vegetal. 2. ed. São Paulo: Ed. da USP,<br />
2003, 266p.<br />
OLIVEIRA, M. C. Estúdios de la macro y microbiodiversidade de las algas.<br />
Secuenciamiento del DNA ribosomal (rDNA). In: ALVEAL, K; ANTEZANA, T. (Ed.).<br />
Sustentabilidad de la biodiversidade, Santiago: Universidad de Concepcion, 2001.<br />
p. 85 – 96.<br />
OLIVEIRA-CARVALHO, M. F.; PEREIRA, S. M. B.; ZICKEL, C. S. Florística e<br />
<strong>distribuição</strong> espaço-temporal das clorofíceas bentônicas em trechos recifais <strong>do</strong> litoral<br />
norte <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco – Brasil. Hoehnea, São Paulo, v. 30, n. 3, p. 201-<br />
212. 2003.<br />
OLIVEIRA FILHO, E. C. An annotated list of the Brasilian seaweeds in Dickie’s<br />
herbarium. Journal Linnean Society (Botany), Lon<strong>do</strong>n, v. 69, n. 3, p. 229-238.<br />
1974.<br />
OLIVEIRA FILHO, E. C. Deep water marine algae from Espirito Santo State (Brazil).<br />
Boletim de Botânica, São Paulo, v. 4, p. 73-80, 1976.<br />
OLIVEIRA FILHO, E. C. Algas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Brasil. 1977. 409 f. Tese<br />
(Livre-Docência em Ficologia) - Universidade de São Paulo. São Paulo.<br />
OLIVEIRA FILHO, E. C.; BERCHEZ, F. A. S. Algas marinhas bentônicas da Baía de<br />
Santos - alterações da flora no perío<strong>do</strong> 1957-1978. Boletim de Botânica, São<br />
Paulo, v. 6, p. 49-59. 1978.<br />
OLIVEIRA FILHO, E. C.; UGADIM, Y. A survey of the marine algae of Atol das Rocas<br />
(Brazil). Phycologia, Oxford, v.15, n. 1, p. 41-44. 1976.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 25<br />
PARK, C. S.; SOHN, C. H. Effects of light and temperature on morphogenesis of<br />
<strong>Codium</strong> fragile (Suringar) Hariot in laboratory culture. The Korean Journal of<br />
Phycology, v. 7, p. 213–223. 1992.<br />
PEDRINI, A. G. Algas marinhas bentônicas <strong>do</strong> litoral norte-fluminense I- lista<br />
preliminar das algas "arribadas" da Praia de Manguinhos (Guaxindiba - São João da<br />
Barra - Rio de Janeiro). Atlas da Sociedade Botânica <strong>do</strong> Brasil, Rio de Janeiro, v.<br />
2, n. 17, p. 133-142. 1984.<br />
PEDRINI, A. G.; GONÇALVES, E. A.; FONSECA, M. C. S.; ZAÚ, A. S.; LACORTE,<br />
C. C. A survey of the marine algae of Trindade Island, Brazil. Botânica Marina,<br />
Hawthorne, v. 32, p. 97-99. 1989.<br />
PEDRINI, A. G.; UGADIM, Y.; BRAGA, M. R. A.; PEREIRA, S. M. B. Algas marinhas<br />
bentônicas <strong>do</strong> Arquipélago de Fernan<strong>do</strong> de Noronha, Brasil. Boletim de Botânica,<br />
São Paulo, n. 13, p. 93 – 101. 1992.<br />
PEDROCHE, J. F. F. Los géneros <strong>Codium</strong> y Halimeda (Chlorophyta) en El<br />
Salva<strong>do</strong>r, C. A. 1981. 138f. Tesis de Maestría em Ciências (Biologia). – Faculdad de<br />
Ciências, UNAM, México.<br />
PEDROCHE, F. F. Estudios filogenéticos del género <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) en el<br />
Pacífico mexicano. Uso de ADNr mitocondrial. Anales de la Escuela Nacional de<br />
Ciências Biológicas, México, v. 47, n.1, p.109-123. 2001.<br />
PEDROCHE, F. F.; SILVA, P. C. <strong>Codium</strong> picturatum sp nov. (Chlorophyta), una<br />
especie extraordinaria del Pacífico tropical mexicano. Acta Botánica Mexicana,<br />
México, v. 35, p. 1-8. 1996.<br />
PEDROCHE, F. F.; SILVA, P. C.; CHACANA, M. El género <strong>Codium</strong> (Codiaceae,<br />
Chlorophyta) en el Pacífico de México. Monografías Ficológicas, Iztapalapa, v. 1,<br />
p. 11-74. 2002.<br />
PEREIRA, S. M. B. Clorofíceas marinhas da Ilha de Itamaracá e Arre<strong>do</strong>res. 1974.<br />
184 f. Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Botânica) - Universidade de São Paulo, São Paulo.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 26<br />
PEREIRA, S. M. B. Algas marinhas bentônicas <strong>do</strong> infralitoral <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> da<br />
Paraíba. 1983. 115 f. Tese (Professor Titular em Botânica) - Universidade Federal<br />
Rural de Pernambuco, Recife.<br />
PEREIRA, S. M. B. Algas marinhas bentônicas. p. 79-96. In: SAMPAIO, E. V. S. B.,<br />
S. MAYO, M. BARBOSA (Ed.). Pesquisa Botânica Nordestina: progresso e<br />
perspectivas. Recife: Sociedade de Botânica <strong>do</strong> Brasil, 1996.<br />
PEREIRA, S. M. B; ACCIOLY, M. C. Clorofíceas marinhas bentônicas da Praia de<br />
Serrambi – Pernambuco. Acta Botânica Brasílica, Porto Alegre, v. 12, n. 1, p. 25-<br />
52. 1998.<br />
PEREIRA, S. M. B.; ESKINAZI-LEÇA, E.; OLIVEIRA-CARVALHO, M. F. Phycological<br />
flora diversity in a coastal tropical ecosystem in the Northeast of Brasil, pp. 185-294.<br />
In: TIEZZI, E., MARQUES, J. C., BREBBIA, C.A. & J∅RGESEN, S. E (ed.):<br />
Ecosystems and Sustainable development VI. Wit Press: Transactions on ecology<br />
and the enviromment. 2007.<br />
PEREIRA, S. M. B; OLIVEIRA FILHO, E. C.; ARAÚJO, M. V. S. B.; PAES E MELO,<br />
L. B.; FERNANDES DE CARVALHO, F. A.; CÂMARA NETO, C. Prospecção <strong>do</strong>s<br />
bancos de algas marinhas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Rio Grande <strong>do</strong> Norte – 2. parte:<br />
profundidade de 10 a 45 metros. In: SUDENE - Projeto Algas, Recife, v. 2, p. 25-81.<br />
1981.<br />
PEREIRA, S. M. B.; OLIVEIRA-CARVALHO, M. F.; ANGEIRAS, J. A. P; BANDEIRA-<br />
PEDROSA, M. E.; OLIVEIRA, N. M. B.; TORRES, J.; GESTINARI, L. M. S.;<br />
COCENTINO, A. L. M.; SANTOS, M. D.; NASCIMENTO, P. R. F.; CAVALCANTI, D.<br />
R.. Algas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco. v.1, pp. 97-124. In:<br />
TABARELLI, M.; SILVA, J. M. C. (Org.). Diagnóstico da Biodiversidade de<br />
Pernambuco. Recife: Massangana, 2002.<br />
PINHEIRO-VIEIRA, F.; FERREIRA, M. M. Segunda contribuição ao inventário das<br />
algas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Nordeste Brasileiro. Arquivo da Estação de Biologia<br />
Marinha, Fortaleza, v. 8, n. 1, p. 75-82. 1968.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 27<br />
PRINCE, J. S.; TROWBRIDGE, C. D. Reproduction in the green macroalga <strong>Codium</strong><br />
(Chlorophyta): characterization of gametes. Botanica Marina, Hawthorne, v. 47, p.<br />
461-470. 2004.<br />
RANUS, J. <strong>Codium</strong>: the invader. Discovery, New Haven, v. 6, n. 2, p. 59-68. 1971.<br />
RAVEN, P. H.; EVERT, R. F.; EICHHORN, S. E. Biologia vegetal. 6. ed. Rio de<br />
Janeiro: Guanabara Koogan, 2001. 906p.<br />
RIVIERS, B. Biologia e <strong>filogenia</strong> das algas. 2. ed. Porto Alegre: Artmed, 2006,<br />
280p.<br />
SANTOS, D. P. Clorofíceas marinhas bentônicas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Santa Catarina.<br />
1983. 166 f. Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Biociências) - Universidade de São Paulo,<br />
São Paulo.<br />
SANTOS, G. V. Composição e micro<strong>distribuição</strong> de comunidades das algas<br />
bentônicas no recife de Coral da Praia da Coroa (Ilha de Itaparica - Bahia -<br />
Brasil). 1992. 170 f. Dissertação (Mestra<strong>do</strong> em Botânica) - Universidade Federal<br />
Rural de Pernambuco, Recife.<br />
SCHMIDT, C. O. Meersalgen der Sammlung von Luetzelburg aus Brasilien.<br />
Hedwigia, Dresden, v. 65, p. 85-100. 1924.<br />
SETCHELL, W. A. The <strong>Codium</strong>s of the Juan Fernandez Islands. In: SKOTTSBERG,<br />
C. (Ed.): The natural history of Juan Fernandez and eastern Island. Uppsala, [s.<br />
n.]. p. 587-600. 1937.<br />
SETCHELL, W. A. Some trabeculate <strong>Codium</strong>s (including two new species).<br />
Proceedings of the National Academy of Sciences, Washington, US, v. 26, p.<br />
443-448. 1940.<br />
SHIMADA, S., HIRAOKA, M., SERISAWA, Y.; HORIGUCHI, T. Phylogenetic studies<br />
in the genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) from Japan. Journal the Proceedings of Algae,<br />
v. 52, p. 35-39. 2004.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 28<br />
SILVA, P. C. The genus <strong>Codium</strong> in California with observation on the structure of the<br />
walls of the utricles. University of California Publications in Botany, Berkeley, v.<br />
25, p. 79-114. 1951.<br />
SILVA, P.C. <strong>Codium</strong> In: EGEROD, L. G. (Ed.) An analysis of the siphonous<br />
Chlorophycophyta with special reference to the Siphonocladales, Siphonales and<br />
Dasycladales of Hawaii. University of California Publications in Botany, Berkeley,<br />
v. 25, p. 381- 395. 1952.<br />
SILVA, P. C. The dichotomous species of <strong>Codium</strong> in Britain. Journal of the Marine<br />
Biological Association of the United King<strong>do</strong>m, v. 34, p. 565-577. 1955.<br />
SILVA, P. C. <strong>Codium</strong> in Scandinavian waters. Svensk Botanisk Tidskrift, n. 51, p.<br />
117-134. 1957.<br />
SILVA, P. C. The genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in South Africa. The Journal of<br />
South African Botany, South African, v. 25, n. 2, p. 103-165. 1959.<br />
SILVA, P.C. <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in the tropical Western Atlantic. Nova Hedwigia,<br />
Stuttgart, v. 1, p. 497-536. 1960.<br />
SILVA, P. C. <strong>Codium</strong>, a genus of challenge and frustration. Journal of Phycology,<br />
v. 34, n. 3, p. 55. 1998.<br />
SILVA, P. C.; WOMERSLEY, H. B. S. The genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in Southern<br />
Australia. Australian Journal of Botany, n. 4, p. 261-289. 1956.<br />
SZÉCHY, M. T. M.; NASSAR, C. A. G.; FALCÃO, C.; MAURAT, M. C. S.<br />
Contribuição ao inventário das algas marinhas bentônicas de Fernan<strong>do</strong> de Noronha.<br />
Rodriguesia, Rio de Janeiro, v. 67, n. 41, p. 53-61. 1989.<br />
TAYLOR, W. R. Algae collected by the Hassler, Albatross and Schmitt Expeditions I-<br />
Marine Algae from Brazil. American Journal of Botany, Lancaster, n. 16, p. 621-<br />
630. 1930.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 29<br />
TAYLOR, W. R. A synopsis of the marine algae of Brazil. Revue Algologie, Paris, v.<br />
5, n. 3-4, p. 279–313. 1931.<br />
TAYLOR, W. R. Marine algae of the eastern tropical and subtropical coasts of<br />
Americas. Ann Arbor: University of Michigan Press, 870 p. 1960.<br />
TEIXEIRA, V. L.; PEREIRA, R. C.; MUNIZ, J. A.; SILVA, L. F. F. Contribuição ao<br />
estu<strong>do</strong> de algas de profundidade da costa sudeste <strong>do</strong> Brasil. Ciências e Cultura,<br />
São Paulo, v. 37, n. 5, p. 809-815. 1985.<br />
TROWBRIDGE, C. D. Ecology of the green macroalga <strong>Codium</strong> fragile (Suringar)<br />
Hariot 1889: invasive and non-invasive subspecies. Oceanography and Marine<br />
Biology Annual Rewiew, Aberdeen, v. 36, p. 1-64. 1998.<br />
TSENG, C. K.; GILBERT, W. M. J. On new algae of the genus <strong>Codium</strong> from the<br />
South China sea. Journal of the Washington Academy of Sciences, local, v. 32,<br />
n. 10, p. 291-296. 1942.<br />
UGADIM, Y. Algas Marinhas Bentônicas <strong>do</strong> litoral sul <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de São Paulo e <strong>do</strong><br />
litoral <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Paraná. I. Divisão Chlorophyta. Boletim de Botânica, São<br />
Paulo, v. 1, p. 11-77. 1973.<br />
UGADIM, Y.; PEREIRA, S. M. B. Deep-water marine algae from Brazil collected by<br />
the Recife Comission I. Chlorophyta. Ciência e Cultura, São Paulo, v. 30, n. 7, p.<br />
839-842. 1978.<br />
VAN DEN HEEDE, C.; COPPEJANS, E. The genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta, Codiales)<br />
from Kenya, Tanzania (Zanzibar) and the Seychelles. Nova Hedwigia, Stuttgart, v.<br />
62, n. 2-3, p. 389-417. 1996.<br />
VAN DEN HOEK, C.; MANN, D. G.; JAHNS, H. M. Algae: an introduction to<br />
phycology. Cambridge: Cambridge University Press, 1995. 623 p.<br />
VERBRUGGEN, H.; LELIAERT, F.; MAGGS, C. A.; SHIMADA, S.; TSCHILS, T.;<br />
PROVAN, J.; BOOTH, D.; MURPHY, S.; DE CLERCK, O.; LITTLER, D. S.; LITTLER,
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 30<br />
M. M.; COPPEJANS, E. Species boundaries and phylogenetic relationships within<br />
the green algal genus <strong>Codium</strong> (Bryopsidales) basead on plastid DNA sequences.<br />
Molecular Phylogenetics and Evolution, v. 44, p. 240 – 254. 2007. Supplement.<br />
VILLAÇA, R.; PEDRINI, A. G.; PEREIRA, S. M. B.; FIGUEREDO, M. A. O. Flora<br />
marinha bentônica das Ilhas oceânicas brasileiras. p.105-146. In: ALVES, R. J. V.;<br />
CASTRO, J. W. A. (Org.). Ilhas oceânicas brasileiras: da pesquisa ao manejo.<br />
Brasília, DF: MMA. 2006.<br />
WILLIAMS, L. G. The genus <strong>Codium</strong> in North Carolina. Journal of the Mitchell<br />
Society, p. 107-117. 1980.<br />
WILLIAMS, L. G.; BLOMQUIST, H. L. A collection of marine algae from Brazil.<br />
Bulletin of the Torrey Botanical Club, New York, v. 74, n. 5, p. 383-397. 1947.<br />
WYNNE, M. J. A checklist of benthic marine algae of the tropical and subtropical<br />
western Atlantic: second revision. Nova Hedwigia, Stuttgart, v. 129, p. 1-152. 2005.<br />
YONESHIGUE, Y. Taxonomie et ecologie des algues marines dans la région de<br />
Cabo Frio (Rio de Janeiro, Brésil). 1985. 466 f. Tese (Doutora<strong>do</strong> em Ciências) -<br />
Faculté des Sciences de Luminy - Université D' Aix, Marseille II.<br />
YONESHIGUE-BRAGA, Y. Flora marinha bentônica da Baía de Guanabara e<br />
Cercanias: Chlorophyta. Instituto de Pesquisas da Marinha, Rio de Janeiro, v. 42,<br />
p. 1-55. 1970.<br />
YONESHIGUE, Y.; VALENTIN, J. L. Comunidades algais fotófilas de infralitoral de<br />
Cabo Frio, Rio de Janeiro, Brasil. Gayana Botanica, Santiago, n. 45, p. 61-75. 1988.<br />
YONESHIGUE-VALENTIN, Y.; GESTINARI, L. M. S.; FERNANDES, D. R. P. 2006.<br />
Macroalgas. P. 67-105. In: LAVRADO, H. P.; IGNACIO, B. L. (ed.). Biodiversidade<br />
bentônica da região central da zona exclusiva brasileira. Rio de Janeiro: Museu<br />
Nacional.(Série Livros, 18). 2006.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 31<br />
4 - RESULTADOS<br />
4.1 - Manuscrito I<br />
O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> Stackhouse (Bryopsidales – Chlorophyta) no Brasil:<br />
taxonomia e <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong>.<br />
O trabalho será envia<strong>do</strong> para a REVISTA NOVA HEDWIGIA
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 32<br />
O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> Stackhouse (Bryopsidales – Chlorophyta) no Brasil:<br />
taxonomia e <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong><br />
Maria de Fátima de Oliveira-Carvalho 1,3 , Sonia Maria Barreto Pereira 1,3 e Francisco Flores<br />
Pedroche 2<br />
1- Programa de Pós-Graduação em Botânica (PPGB) - Universidade Federal Rural de<br />
Pernambuco (UFRPE). Avenida Dom Manoel de Medeiros, S/N. 52171-900. Dois Irmãos,<br />
Recife, PE, Brasil.<br />
2. Departamento de Hidrobiología da Universidad Autónoma Metropolitana - Iztapalapa.<br />
Ap<strong>do</strong> Postal 55- 535. México, D. F. 09340, México.<br />
3. correspondência para autor: mfocarvalho@yahoo.com.br; soniabp@terra.com.br
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 33<br />
Resumo: <strong>Codium</strong> Stackhouse é um <strong>gênero</strong> marinho, com <strong>distribuição</strong> cosmopolita,<br />
representa<strong>do</strong> por 125 táxons infragenéricos. No litoral brasileiro o conhecimento sobre os<br />
representantes <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> está restrito a poucos trabalhos desenvolvi<strong>do</strong>s em<br />
levantamentos florísticos gerais em diferentes localidades. O objetivo deste trabalho é<br />
apresentar o levantamento de <strong>Codium</strong> no litoral brasileiro com ênfase na taxonomia e<br />
<strong>distribuição</strong> de seus representantes. Para a realização deste estu<strong>do</strong>, o material foi coleta<strong>do</strong> em<br />
diversas praias <strong>do</strong> litoral brasileiro, além da análise das exsicatas depositadas nos herbários<br />
nacionais e internacional da Califórnia (Berkeley-UC). Com este estu<strong>do</strong>, sete táxons foram<br />
reconheci<strong>do</strong>s: C. decorticatum, C. intertextum, C. isthmocladum, C. repens, C. spongiosum,<br />
C. taylori e <strong>Codium</strong> sp. A partir deste trabalho, C. profundum está sen<strong>do</strong> considera<strong>do</strong> como<br />
<strong>Codium</strong> sp e C. tomentosum como uma espécie duvi<strong>do</strong>sa para o litoral brasileiro. Devi<strong>do</strong> a<br />
grande plasticidade morfológica encontrada em C. decorticatum, C. isthmocladum e C.<br />
taylorii houve dificuldade na identificação de alguns espécimes. C. isthmocladum, C.<br />
decorticatum, C. taylorii e C. intertextum foram as que apresentaram maior <strong>distribuição</strong> na<br />
costa brasileira.<br />
Palavras-chave: Clorofíceas, Codiaceae, Atântico Americano, costa brasileira, morfologia e<br />
taxonomia.<br />
Abstract: <strong>Codium</strong> Stackhouse is a marine genus, with cosmopolitan distribution, represented<br />
by 125 infrageneric taxa. In Brazilian littoral the knowledge about <strong>Codium</strong> is restricted to few<br />
works developed on general floristic surveys in different localities. The aim of the present<br />
work is to present the survey of <strong>Codium</strong> in the Brazilian littoral with emphasis to the<br />
taxonomy and distribution of their representatives. In this study the material was sampled in<br />
many beaches of the Brazilian littoral, besides the analysis of excicates deposited in the<br />
Brazilian and Californian (Berkeley-UC) herbaria. Through this study, seven taxa were<br />
recognized: C. decorticatum, C. intertextum, C. isthmocladum, C. repens, C. spongiosum, C.<br />
taylorii and <strong>Codium</strong> sp. With this work, C. profundum is considered as <strong>Codium</strong> sp. and C.<br />
tomentosum as a <strong>do</strong>ubtful species to the Brazilian littoral. Because of the great morphological<br />
plasticity found in C. decorticatum, C. isthmocladum and C. taylorii there was difficulty in<br />
the identification of some speciemens C. isthmocladum, C. decorticatum, C.taylorii and C.<br />
intertextum were those which represent the greater distribuiton in the Brasilian coast<br />
Key words: Chlorophyceae, Codiaceae, American Atlantic, Brazilian coast, morphology and<br />
taxonomy.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 34<br />
Introdução<br />
<strong>Codium</strong> Stackhouse é um <strong>gênero</strong> cosmopolita, pertencente à família Codiaceae, phylum<br />
Chlorophyta. Seus representantes são exclusivamente marinhos, ocorren<strong>do</strong> desde a franja <strong>do</strong><br />
mesolitoral até 200m de profundidade (Pedroche et al. 2002). O talo caracteriza-se pelo<br />
aspecto esponjoso, devi<strong>do</strong> ao entrelaçamento <strong>do</strong>s filamentos cenocíticos (Graham & Wilcox<br />
2000).<br />
A ampla plasticidade fenotípica apresentada pelo <strong>gênero</strong> tem si<strong>do</strong> referida por diversos<br />
autores e parece estar relacionada ao eleva<strong>do</strong> grau de variabilidade morfológica dentro e entre<br />
populações (Silva 1951; Pedroche et al. 2002). Aproximadamente, 40% das espécies<br />
reconhecidas para o <strong>gênero</strong> são distintas macromorfologicamente, enquanto que as outras<br />
formam grupos complexos de intricada variação morfológica (Silva 1998). Em conseqüência<br />
disto, a taxonomia de <strong>Codium</strong> tem-se torna<strong>do</strong> bastante complexa e confusa (Chacana et al.<br />
1996).<br />
Atualmente, o <strong>gênero</strong> engloba 125 táxons infragenéricos, distribuí<strong>do</strong>s principalmente entre as<br />
zonas temperada e subtropical como no Japão (19 táxons), na África <strong>do</strong> Sul (19 táxons), na<br />
Austrália (18 táxons) e na costa <strong>do</strong> Pacífico no México (13 táxons) (Goff et al. 1992;<br />
Pedroche 2001; Pedroche et al. 2002). Na flora tropical e subtropical <strong>do</strong> Atlântico Ocidental,<br />
estão registra<strong>do</strong>s nove táxons, uma subespécie e uma variedade (Wynne 2005).<br />
Para o Brasil, oito táxons têm si<strong>do</strong> referi<strong>do</strong>s: C. decorticatum (Woodw.) M. Howe, C.<br />
intertextum Collins & Herv., C. isthmocladum Vickers, <strong>Codium</strong> profundum P. C. Silva & M.<br />
E. Chacana, C. repens Vickers, C. spongiosum Harv., C. taylorii P. C. Silva e C. tomentosum<br />
Stackhouse (Silva 1960; Pereira et al. 2002; Chacana et al. 2003, Yoneshigue-Valetin et al.<br />
2006; Pereira et al. 2007). Este conhecimento está restrito a poucos trabalhos desenvolvi<strong>do</strong>s<br />
em levantamentos florísticos gerais em diferentes localidades (Joly 1957, 1965; Yoneshigue-<br />
Braga 1970; Ugadim 1973; Ugadim & Pereira 1978; Pereira et al. 1981; Teixeira et al. 1985;<br />
Yoneshigue & Valentin 1988; Pereira & Accioly 1998; Pereira et al. 2002; Oliveira-Carvalho<br />
et al. 2003; Yoneshigue-Valetin et al. 2006; Pereira et al. 2007). Recentemente, Alves &<br />
Moura (2005) referenciaram para a Ilha de Itaparica (Esta<strong>do</strong> da Bahia), C. decorticatum, C.<br />
intertextum, C. isthmocladum, C. repens e C. taylorii.<br />
O presente trabalho tem como objetivo apresentar o levantamento de <strong>Codium</strong> no litoral<br />
brasileiro com ênfase na taxonomia e <strong>distribuição</strong> de seus representantes.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 35<br />
Material e méto<strong>do</strong>s<br />
Os estu<strong>do</strong>s foram basea<strong>do</strong>s em espécimes coleta<strong>do</strong>s nas diferentes regiões <strong>geográfica</strong>s <strong>do</strong><br />
litoral brasileiro, bem como, em exsicatas depositadas pre<strong>do</strong>minentemente em herbários<br />
nacionais indexa<strong>do</strong>s.<br />
Os exemplares foram coleta<strong>do</strong>s no perío<strong>do</strong> de abril de 2005 a outubro de 2006. A coleta foi<br />
realizada nos trechos <strong>do</strong> litoral das regiões Nordeste (Esta<strong>do</strong>s da Paraíba - PB, Pernambuco -<br />
PE, Sergipe - SE e Bahia - BA), Sudeste (Esta<strong>do</strong>s <strong>do</strong> Espírito Santo - ES, Rio de Janeiro - RJ<br />
e São Paulo - SP) e Sul (Esta<strong>do</strong>s de Santa Catarina – SC e Rio Grande <strong>do</strong> Sul - RS). Os<br />
esta<strong>do</strong>s brasileiros foram escolhi<strong>do</strong>s de acor<strong>do</strong> com a representatividade <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> na flora<br />
local, conforme levantamentos bibliográficos e herbários consulta<strong>do</strong>s. As coletas foram<br />
realizadas na região entre-marés, durante as baixas marés, com auxílio de espátulas e quan<strong>do</strong><br />
necessário através de mergulhos livres nas poças recifais. Os espécimes foram conserva<strong>do</strong>s<br />
em solução de formaldeí<strong>do</strong> (4%).<br />
Foram analisadas exsicatas <strong>do</strong>s herbários brasileiros: PB (Lauro Pires Xavier - JPB), PE<br />
(Professor Vasconcelos Sobrinho – PEUFR), BA (Alexandre Leal Costa – ALVB e o da<br />
Universidade Estadual de Feira de Santana - HUEFS), RJ (Jardim Botânico <strong>do</strong> Rio de Janeiro<br />
- RB; Museu Nacional - R; Universidade Estadual <strong>do</strong> Rio de Janeiro - HB e o da Universidade<br />
Federal <strong>do</strong> Rio de Janeiro - RFA); SP (Instituto de Botânica - SP e Instituto de Biociências da<br />
Universidade São Paulo-SPF) e Santa Catarina (Horto Botânico - Flor). Foi também analisa<strong>do</strong><br />
o material designa<strong>do</strong> como C. profundum deposita<strong>do</strong> no Herbário da Universidade da<br />
Califórnia (Berkeley – UC). Foram analisadas exsicatas de <strong>Codium</strong> da região entre-marés, e<br />
<strong>do</strong> infralitoral, através <strong>do</strong> material draga<strong>do</strong> pelas expedições oceanográficas a seguir listadas.<br />
Almirante Saldanha (entre os Esta<strong>do</strong>s da Bahia e <strong>do</strong> Espirito Santo, 1967), Akaroa (entre os<br />
Esta<strong>do</strong> de Alagoas e de Sergipe, 1965), Canopus (entre os Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Ceará e de Sergipe,<br />
1965-1966) e Comissão Recife (no Esta<strong>do</strong> de Pernambuco, 1966-1967) (Guimarães et al.<br />
1981). Quan<strong>do</strong> necessário, foi procedida a correção taxonômica das exsicatas.<br />
A identificação das espécies foi baseada nos caracteres morfológicos (hábito, padrão de<br />
ramificação e dimensões <strong>do</strong>s ramos), anatômicos (diâmetro <strong>do</strong>s filamentos medulares,<br />
morfologia e dimensões <strong>do</strong>s utrículos e disposição de pêlos ou cicatrizes) e reprodutivos<br />
(morfologia, dimensões e inserção <strong>do</strong>s gametângios) a<strong>do</strong>ta<strong>do</strong>s por Silva (1951; 1959), Silva &<br />
Womersley (1956), Chacana et al. (1988), Van den Heede & Coppejans (1996) e Pedroche et<br />
al. (2002). Para cada estrutura analisada, foram feitas, quan<strong>do</strong> possível, 20 medições com<br />
auxílio de uma ocular micrométrica Zeiss e calculadas as médias, que se encontram nas<br />
descrições das espécies, sen<strong>do</strong> fornecidas, ainda, os valores mínimos e máximos. A ilustração
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 36<br />
<strong>do</strong> aspecto geral <strong>do</strong> talo foi feita através de câmara digital Canon Power Shot 4.0. Para uma<br />
melhor visualização e contraste das estruturas anatômicas e reprodutivas, foi utilizada solução<br />
aquosa de azul de anilina a 1% e as imagens obtidas em microscópio estereoscópio Zeiss<br />
acopla<strong>do</strong> a câmara fotográfica digital. O material coleta<strong>do</strong> foi herboriza<strong>do</strong> segun<strong>do</strong> as técnicas<br />
usuais em ficologia marinha e as exsicatas incorporadas ao Herbário – PEUFR. Devi<strong>do</strong> ao<br />
grande número de exemplares de <strong>Codium</strong> analisa<strong>do</strong> e a delimitação <strong>do</strong> número de páginas na<br />
publicação, serão cita<strong>do</strong>s apenas os exemplares representativos <strong>do</strong>s Esta<strong>do</strong>s brasileiros. Na<br />
relação <strong>do</strong> material examina<strong>do</strong>, o coleta<strong>do</strong> será distingui<strong>do</strong> <strong>do</strong>s demais pelo sinal (*).<br />
O posicionamento taxonômico das subordens e seções foi basea<strong>do</strong> nos trabalhos de Setchell<br />
(1937), Silva (1951) e Verbruggen et al. (2007). A identificação das espécies foi feita com<br />
base em Joly (1965), Taylor (1960), Silva (1952; 1960), Van den Heede & Coppejans (1996),<br />
Littler & Littler (2000), Chang et al. (2002) e Chacana et al. (2003).<br />
Resulta<strong>do</strong>s e discussão<br />
Foram identificadas sete espécies de <strong>Codium</strong> para a costa brasileira, pertencem ao<br />
sub<strong>gênero</strong> Tylecodium as espécies: C. intertextum (seção Adhaerentia) e C spongiosum (seção<br />
Spongiosa) e ao sub<strong>gênero</strong> Shizocodium as espécies: C. isthmocladum, C. repens e <strong>Codium</strong> sp<br />
(seção Tomentosa) e C. decorticatum e C. taylorii (seção Elongata).<br />
Chave de identificação para as espécies de <strong>Codium</strong> <strong>do</strong> litoral brasileiro.<br />
1a. Formas prostradas, não ramificadas; utrículos agrupa<strong>do</strong>s (sub<strong>gênero</strong><br />
Tylecodium).................................................................................................................................2<br />
2a. Talo crostoso, de forma irregular, fortemente aderi<strong>do</strong> ao substrato; utrículos menores<br />
que 1000 µm de comprimento (Seção Adhaerentia) .................................C. intertextum<br />
2b. Talo pulvina<strong>do</strong>, subgloboso, frouxamente aderi<strong>do</strong> ao substrato; utrículos maiores<br />
que 1000 µm de comprimento (Seção Spongiosa)................................C. spongiosum<br />
1b. Formas eretas, ramificações dicotômicas a politômicas; utrículos individuais (sub<strong>gênero</strong><br />
Shizocodium)...............................................................................................................................3<br />
3a. Ramos cilíndricos a subcilíndricos......................................................... (Seção Tomentosa)<br />
4a. Ramo cilíndrico, talo ereto, ramificação dicotômica regular, utrículo de ápice<br />
espessa<strong>do</strong> e lamela<strong>do</strong>............................................................................. C. isthmocladum<br />
4b. Ramo subcilíndrico, talo ereto, ramificação dicotômica irregular, utrículo de ápice<br />
delga<strong>do</strong>............................................................................................................. <strong>Codium</strong> sp.<br />
4c. Ramo cilíndrico a subcilíndrico, talo procumbente, ramificação dicotômica irregular<br />
a divaricata, tufos densamente entrelaça<strong>do</strong>s semelhante a novelos com ramos
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 37<br />
anastomosa<strong>do</strong>s, utrículo de ápice delga<strong>do</strong>......................................................... C. repens<br />
3b. Ramos complana<strong>do</strong>s.................................................................................. (Seção Elongata)<br />
5a. Ramo totalmente complana<strong>do</strong>, ramificação dicotômica irregular, ápices <strong>do</strong>s ramos<br />
com crescimento desigual a cervicornes............................................................ C. taylorii<br />
5b. Ramo complana<strong>do</strong> apenas nas dicotomias; cunea<strong>do</strong>s; ramificação geralmente<br />
dicotômica, raramente politômica; ápice com crescimento igual ............C. decorticatum<br />
Descrição e comentários das espécies analisadas<br />
<strong>Codium</strong> decorticatum (Woodw.) M. Howe Figs: 1-8<br />
Bulletim of the Torrey Botanical Club 38: 494, 1911.<br />
Localidade tipo: Mar Mediterrâneo.<br />
Basiônimo: Ulva decorticata Woordward, Trans. Linn. Soc., p. 55, 1797.<br />
Talo ereto, coloração verde-escura, com até 38 cm de altura, fixo ao substrato por um<br />
apressório basal discóide. Ramificação pre<strong>do</strong>minantemente dicotômica regular, às vezes<br />
politômica. Ramos frequentementes cilíndricos, exceto nas dicotomias cuneatas, com evidente<br />
achatamento. Filamentos medulares incolores medin<strong>do</strong> 40 (55) 70 μm de diâmetro, com<br />
espessamento lenticular 20 (40) 60 μm. Utrículos individuais, clava<strong>do</strong>s a cilíndricos,<br />
raramente piriformes, medin<strong>do</strong> 90 (340) 550 μm de diâmetro e 870 (1.132) 2.125 μm de<br />
comprimento. Ápice <strong>do</strong> utrículo arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>, trunca<strong>do</strong> ou com leve depressão central, parede<br />
apical delgada de até 20 μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de pêlos distan<strong>do</strong> de 80 (115)<br />
232 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Gametângios de 1 a 2 distribuí<strong>do</strong>s por utrículo, ovóides,<br />
lanceovóides a lanceola<strong>do</strong>s, 70 (87) 140 μm de diâmetro e 120 (229) 325 μm de<br />
comprimento, crescen<strong>do</strong> sobre curto pedicelo, distantes 210 (468) 669 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong><br />
utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Ceará: PEUFR 17811: 26/11/1992 - N.P.Dantas. Paraíba: PEUFR<br />
48539: 22/07/2005 - M.F. Oliveira-Carvalho & P.A. Horta (*). Pernambuco: PEUFR 48537:<br />
04/12/2005 - S.M.B. Pereira et al. (*). Alagoas: SPF 573: 29/01/1965 - E.C. Oliveira. Bahia:<br />
PEUFR 48534: 18/09/2005 - M.F. Oliveira-Carvalho & M.C. Accioly (*). Espírito Santo:<br />
PEUFR 48526: 01/04/2006 - S.M.P.B. Guimarães & G. Ama<strong>do</strong> Filho (*). Rio de Janeiro:<br />
PEUFR 48532: 11/06/2006 - L.M.S. Gestinari (*). São Paulo: SPF 575: 21/07/1963 - A.B.<br />
Joly. Paraná: SPF 53323: 11/10/1985 - M.T. Shirata et al. Santa Catarina: PEUFR 48530:<br />
01/04/2006 - M.F. Oliveira-Carvalho et al (*); PEUFR 48529: 21/09/2006 - M.F. Oliveira-<br />
Carvalho & P.A. Horta (*). Rio Grande <strong>do</strong> Sul: PEUFR 48524: 24/03/2006 - D. Barata (*).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 38<br />
Expedições Oceanográficas: SPF 5180: 8/09/1965 – Akaroa Est. 42 (09 0 32 ’ 05 ” S e 35 0 20 ’ 35 ”<br />
W), profundidade (31 m); SPF 027300: 7/09/1965 – Akaroa Est. 57 (09 0 46 ’ 10 ” S e 35 0 24 ’ 45 ”<br />
W), profundidade (45 m); SPF 027302: 18/02/1967 – Recife Est. 100 (08 0 17 ’ 04 ” S e 34 0 52 ’ 2 ”<br />
W), profundidade (22,5 m).<br />
Comentários: Os espécimes foram encontra<strong>do</strong>s na zona entre-marés, crescen<strong>do</strong> sobre os<br />
recifes da Região Nordeste (Bahia) e sobre os costões rochosos das Regiões Sudeste (Rio de<br />
Janeiro e Espírito Santo) e Sul (Santa Catarina e Rio Grande <strong>do</strong> Sul). No litoral de Santa<br />
Catarina, na região entre-marés, extensas populações foram encontradas crescen<strong>do</strong> recobertas<br />
por areia. No infralitoral, a referida espécie foi encontrada na profundidade de 45 m (SPF<br />
027300).<br />
Alguns exemplares coleta<strong>do</strong>s na região entre-marés abrigavam como epífitas Ceramium<br />
brevizonatum H. E. Petersen, C. dawsonii A. B. Joly, Erythrotrichia carnea (Dillwyn) J.<br />
Agardh, Hydrolithon chamae<strong>do</strong>ris (Foslie & M. Howe) M. J. Wynne, Hypnea musciformis<br />
(Wulfen) J. V. Lamour., Rho<strong>do</strong>thamniella codicola (B∅rgesen) C. Bi<strong>do</strong>ux & F. Magne,<br />
Gymnothamnion sp. e Ectocarpus sp. Nos costões alguns espécimes cresciam associa<strong>do</strong>s a<br />
<strong>Codium</strong> intertextum, Dictyopteris delicatula Lamour., Gelidiella acerosa (Forssk.) Feldmann<br />
& Hamel, Chondrophycus papillosus (C. Agardh) D. J. Garbary & J. T. Harper e<br />
Pneophyllum fragile Kütz.<br />
Os espécimes coleta<strong>do</strong>s na costa <strong>do</strong> Nordeste (PB, PE e BA) apresentaram talos de pequeno<br />
porte, robustos, cilíndricos a levemente achata<strong>do</strong>s, poden<strong>do</strong>, em campo, serem confundi<strong>do</strong>s<br />
com C. taylorii e C. isthmocladum. Silva (1960) ao estudar o referi<strong>do</strong> <strong>gênero</strong> para o Atlântico<br />
tropical, verificou que alguns exemplares de C. decorticatum, C. taylorii e C. isthmocladum<br />
exibiam consideráveis combinações de caracteres, concluin<strong>do</strong> que poderia haver hibridização<br />
interespecifica. Os exemplares coleta<strong>do</strong>s em Santa Catarina (Região Sul) apresentaram talos<br />
mais desenvolvi<strong>do</strong>s, com morfologia típica, ramos cilíndricos, dicotômicos, dicotomias<br />
cuneadas e espaçadas entre si. Os exemplares coleta<strong>do</strong>s no Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Espírito Santo (Região<br />
Sudeste) provenientes da região <strong>do</strong> infralitoral apresentavam ramos pre<strong>do</strong>minantemente<br />
subcilíndricos, com entrenós espaça<strong>do</strong>s e dicotomias levemente cuneadas.<br />
Segun<strong>do</strong> Silva (1960), o grau de variação morfológica apresentada por esta espécie está<br />
fortemente influencia<strong>do</strong> pela idade da planta e pelos fatores ambientais. O referi<strong>do</strong> autor<br />
comenta que talos de plantas jovens geralmente são cilíndricos a levemente achata<strong>do</strong>s,<br />
enquanto que os talos adultos são freqüentemente achata<strong>do</strong>s nas dicotomias. Ambientes de<br />
águas calmas e claras parecem conduzir para o desenvolvimento luxuriante <strong>do</strong>s espécimes,<br />
com dicotomias cuneadas e internós compri<strong>do</strong>s e cilíndricos. Ambientes com águas
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 39<br />
turbulentas favorecem o desenvolvimento de plantas de pequeno porte, com ramificações<br />
curtas e ramos freqüentemente cilíndricos. Anatomicamente, C. decorticatum se distingue por<br />
possuir utrículos de grandes tamanhos (geralmente acima de 1.000 µm) e o desenvolvimento<br />
<strong>do</strong>s mesmos está relaciona<strong>do</strong> à idade da planta. As características apresentadas pelas plantas<br />
brasileiras correspondem aos comentários de Silva (1960), as descrições de Joly (1965),<br />
Taylor (1960) e Silva (1960) para os exemplares <strong>do</strong> Atlântico Tropical e Littler & Littler<br />
(2000) para a região <strong>do</strong>s mares <strong>do</strong> Caribe.<br />
<strong>Codium</strong> intertextum F.S. Collins & Harvey. Figs: 9-15<br />
Proceedings of the American Academy of Arts and Sciences 53: 54. 1917.<br />
Localidade Tipo: Bermuda<br />
Talo crostoso, de coloração verde-escura, de hábito prostra<strong>do</strong>, fortemente aderi<strong>do</strong> ao substrato<br />
por vários tufos rizoidais. Crostas com expansões irregulares, margens lobadas livres ou<br />
frouxamente aderidas ao substrato. Filamentos medulares incolores com 21 (29) 35 μm de<br />
diâmetro, espessamento lenticular de 9 (16) 23 μm. Utrículos fortemente agrupa<strong>do</strong>s, de difícil<br />
dissociação, cilíndricos a ligeiramente clava<strong>do</strong>s medin<strong>do</strong> 58 (103) 202 μm de diâmetro e 469<br />
(686) 914 μm de comprimento. Ápice <strong>do</strong> utrículo arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong> a trunca<strong>do</strong>, com parede apical<br />
medin<strong>do</strong> 13 (18) 31μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de pêlos proeminentes, abundantes,<br />
distribuí<strong>do</strong>s em faixas, distan<strong>do</strong> 66 (97) 162 μm abaixo <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Gametângios<br />
distribuí<strong>do</strong>s de 1 a 2 por utrículos, cilíndricos a fusiformes, medin<strong>do</strong> 58 (83) 108 μm de<br />
diâmetro e 188 (245) 292 μm de comprimento, crescen<strong>do</strong> sobre curto pedicelo, posiciona<strong>do</strong>s<br />
a 277 (323) 392 μm abaixo <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Pernambuco: PEUFR 12761: 13/04/1987 - M.C. Accioly. Alagoas: SPF<br />
577: 03/03/1965 - E. C. Oliveira Filho. Bahia: PEUFR 48551: 17/05/2005 - M.F. Oliveira-<br />
Carvalho & M.C. Accioly (*). Espírito Santo: PEUFR 48559: 20/07/2005 - S.M.P.Guimarães<br />
(*). Rio de Janeiro: PEUFR 48566: 27/07/2006 - M.F. Oliveira-Carvalho; V. Cassano & D.<br />
Barata (*). São Paulo: PEUFR 48562: 14/07/2006 - M. F. Oliveira-Carvalho & F. Bechez (*).<br />
Santa Catarina: PEUFR 48553: 27/11/2005 - S.M.P. Guimarães (*). Arquipélago de Fernan<strong>do</strong><br />
de Noronha: PEUFR 48567: 14/06/2006 - P.A. Horta (*). Atol das Rocas: SPF 25607;<br />
255609: 02/1972 - E.C. Oliveira Filho. Expedição Oceanográfica: SPF 026040: 8/09/1965 –<br />
Akaroa Est. 35 (09 0 27 ’ 50 ” S e 35 0 07 ’ 45 ” W), profundidade (33 m).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 40<br />
Comentários: Os espécimes foram coleta<strong>do</strong>s sobre os recifes da Região Nordeste (Bahia) em<br />
local com moderada arrebentação e sobre os costões rochosos das Regiões Sudeste (São Paulo<br />
e Rio de Janeiro) e Sul (Santa Catarina) forman<strong>do</strong> extensos tapetes nas paredes verticais da<br />
região entre-marés. Algunas plantas foram encontradas compartilhan<strong>do</strong> o mesmo substrato<br />
com C. taylorii no litoral de São Paulo e com C. decorticatum no litoral de Santa Catarina.<br />
Nos ambientes insulares, registra-se sua presença no Arquipélago de Fernan<strong>do</strong> de Noronha e<br />
no Atol das Rocas. C. intertextum é uma espécie bastante comum na região entre-marés e no<br />
infralitoral a sua presença foi registrada a 33 m de profundidade, pela Expedição Akaroa-35<br />
(SPF026040).<br />
No material coleta<strong>do</strong>, foi observada a ocorrência das epífitas Anadyomene stellata (Wulfen)<br />
C. Agardh, Bryopsis pennata J. V. Lamour., Caulerpella ambigua (Okamura) Prud`homme<br />
van Reine & G. M. Lokhorst, Cla<strong>do</strong>phoropsis membranacea (C. Agardh) B∅rgesen, Ulva<br />
lactuca L., Phyllodictyon anastomosans (Harv.) G. T. Kraft & M. J. Wynne, Chaetomorpha<br />
antennina (Bory) Kutz., Hincksia mitchelliae (Harv.) P. C. Silva, Herposiphonia secunda (C.<br />
Agardh) Ambronn, Amphiroa anastomosans Weber van Bosse, Centroceras clavulatum (C.<br />
Agardh) Mont., Hypnea musciformis, Grateloupia sp., Tricleocarpa sp., Corallina sp. e<br />
Jania sp. Algunas plantas de C. intertextum cresciam em associação com Dictyosphaeria<br />
versluysii Weber van Bosse, Dictyopteris delicatula, Gelidiella acerosa e Chondrophycus<br />
papillosus.<br />
Nos espécimes analisa<strong>do</strong>s foram observadas algumas variações morfológicas nos talos que<br />
cresciam diretamente expostos à arrebentação, apresentan<strong>do</strong>-se densamente enruga<strong>do</strong>s e<br />
loba<strong>do</strong>s, quan<strong>do</strong> compara<strong>do</strong>s com os que cresciam em locais moderadamente agita<strong>do</strong>s.<br />
C. intertextum faz parte <strong>do</strong> “complexo Arabicum” constituí<strong>do</strong> por um conjunto de<br />
microespécies ou subespécies amplamente distribuída por toda a Região In<strong>do</strong>-Pacífica (Silva<br />
1962). Segun<strong>do</strong> este autor, C. intertextum está morfologicamente relaciona<strong>do</strong> com C.<br />
adhaerens C. Agardh. No entanto, Chacana et al. (1988) afirmam que a morfologia <strong>do</strong> talo e o<br />
ápice <strong>do</strong> utrículo constituem importantes critérios para a separação de ambas as espécies.<br />
Ainda de acor<strong>do</strong> com os referi<strong>do</strong>s autores, C. intertextum apresenta talos loba<strong>do</strong>s, fortemente<br />
aderi<strong>do</strong>s ao substrato, coloração verde-escura e utrículos clava<strong>do</strong>s com ápices freqüentemente<br />
alveola<strong>do</strong>s, enquanto que os talos de C. adhaerens formam camadas expandidas irregulares,<br />
levemente fixas ao substrato, coloração verde-clara e utrículos cilíndricos com ápices não<br />
ornamenta<strong>do</strong>s.<br />
De mo<strong>do</strong> geral, as plantas analisadas correspondem às descrições e ilustrações feitas por<br />
Pereira & Accioly (1998) para Pernambuco (Brasil); Taylor (1960) e Silva (1960) para o
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 41<br />
Atlântico tropical; Chacana & Gil-Rodrigues (1993) e Chacana et al. (1988) para as Ilhas<br />
Canárias; Littler & Littler (2000) para a região <strong>do</strong>s mares <strong>do</strong> Caribe.<br />
<strong>Codium</strong> isthmocladum Vickers Figs: 16-25<br />
Annales des Sciences Naturalles, Botanique, Ser. 9:57. 1905.<br />
Localidade tipo: Barba<strong>do</strong>s.<br />
Talo ereto, coloração verde-oliva, com até 20 cm de altura, fixo ao substrato por um<br />
apressório basal discóide. Ramificação pre<strong>do</strong>minantemente dicotômica regular. Ramos<br />
cilíndricos, ramifica<strong>do</strong>s até a 12 a ordem. Filamentos medulares incolores medin<strong>do</strong> 24 (30) 36<br />
μm de diâmetro, com espessamento lenticular de 21 (27) 35 μm. Utrículos individuais,<br />
clava<strong>do</strong>s, cilíndricos, raramente piriformes, com 114 (193) 278 μm de diâmetro e 468 (623)<br />
736 μm de comprimento. Ápices <strong>do</strong>s utrículos arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>s, trunca<strong>do</strong>s, espessa<strong>do</strong>s e<br />
lamela<strong>do</strong>s, medin<strong>do</strong> 30 (42) 55 μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de pêlos situa<strong>do</strong>s abaixo<br />
<strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo, distan<strong>do</strong> 48 (68) 91 μm. Gametângios distribuí<strong>do</strong>s de 1 a 2 por utrículos,<br />
ovóides, lanceovóides a fusiformes, medin<strong>do</strong> 61 (83) 106 μm de diâmetro e 149 (199) 232 μm<br />
de comprimento, distan<strong>do</strong> 198 (237) 297 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Piauí: PEUFR 30584: 11/09/1999 - M.G.S. Batista. Ceará: SPF 620:<br />
04/07/1964 - H. Matheus. Rio Grande <strong>do</strong> Norte: SPF 625: 21/07/1964 - E.C. Oliveira.<br />
Paraíba: PEUFR 48505: 11/02/2006 - M.F. Oliveira-Carvalho (*). Pernambuco: PEUFR<br />
48501: 19/01/2006 - S.M.B. Pereira et al.(*). Alagoas: SPF 618: 29/01/1965 - E. C. Oliveira<br />
Filho. Sergipe: PEUFR 49386: 03/2000 – Plataforma Continental de Sergipe, Estação 6.<br />
Petrobrás-UFSE. Bahia: PEUFR 48498: 18/09/2005 - M.F. Oliveira-Carvalho & M.C.<br />
Accioly (*). Espírito Santo: PEUFR 48494: 13/06/2006 - M. Pacheco (*). Rio de Janeiro:<br />
SPF 24648: 24/08/1983 - Jorcélio. São Paulo: PEUFR 48491: 14/07/2006 - M.F. Oliveira-<br />
Carvalho & F. Berchez (*). Paraná: PEUFR 1235: 6/09/1968 - Y. Ugadim. Santa Catarina:<br />
PEUFR 48496: 09/11/2005 - S.M.P.B. Guimarães & G.A. Filho (*). Arquipélago de Fernan<strong>do</strong><br />
de Noronha: PEUFR 21614: 08/03/1994 - S.M.B. Pereira. Expedições Oceanográficas: SPF<br />
005176: 12/01/1966 - Canopus Est. 93 (06 0 04 ’ 30 ” S e 34 0 52 ’ 00 ” W), profundidade (69 m);<br />
SPF 05266: 29/04/1967 – Recife Est.145 (08 0 05 ’ 07 ” S e 34 0 41 ’ 00 ” W), profundidade (37 m);<br />
SPF 4747: 08/09/1965 - Akaroa Est. 44 (09 0 32 ’ 05”S e 35 0 10 ’ 35”W), profundidade (40 m);<br />
SPF 027315: 26/09/1967 - Almirante Saldanha Est. D9 (17 0 00 ’ 0 ” S e 38 0 40 ’ 0 ” W),<br />
profundidade (47 m).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 42<br />
Comentários: Os espécimes foram coleta<strong>do</strong>s na região entre-marés, crescen<strong>do</strong> sobre os recifes<br />
da Região Nordeste (Paraíba, Pernambuco e Bahia) e sobre os costões rochosos das Regiões<br />
Sudeste (Espírito Santo, Rio de Janeiro e São Paulo) e Sul (Santa Catarina). Também foram<br />
encontra<strong>do</strong>s exemplares crescen<strong>do</strong> na região de infralitoral, até 69 m de profundidade (SPF<br />
005176). Em geral, no litoral <strong>do</strong> Nordeste (PB, PE, SE) e Sudeste (ES) as plantas cresciam<br />
isoladas e quan<strong>do</strong> agregadas formavam densos tufos sobre nódulos de algas calcárias.<br />
Alguns exemplares coleta<strong>do</strong>s abrigavam como epífitas: Padina gymnospora (Kütz.) Sond.,<br />
Dictyota cervicornis Kütz., Dictyopteris delicatula, Ceramium brevizonatum, Sahlingia<br />
subintegra (Rosenv.) Kornnann, Hydrolithon chamae<strong>do</strong>ris, Gelidiella acerosa, Gelidium<br />
pusillum (Stackh.) Le Jolis, Herposiphonia secunda (C. Agardh) Ambronn, Hypnea<br />
musciformis e Jania sp.<br />
Os exemplares analisa<strong>do</strong>s neste estu<strong>do</strong> apresentaram uma marcada variação morfológica. Os<br />
espécimes da região de infralitoral exibiram talos com morfologia mais uniforme, quan<strong>do</strong><br />
compara<strong>do</strong>s aos da região entre-marés. Na região <strong>do</strong> infralitoral, as plantas apresentaram-se<br />
mais desenvolvidas, com talos densamente ramifica<strong>do</strong>s e dicotomias espaçadas. Foram<br />
observadas plantas com morfologia semelhante, porém menos desenvolvidas em poças<br />
recifais <strong>do</strong> platô na região entre-marés. Plantas de menor porte, com talos densamente<br />
ramifica<strong>do</strong>s e dicotomias curtas, foram encontradas em ambientes agita<strong>do</strong>s, tanto nos recifes<br />
como nos costões.<br />
Alguns exemplares <strong>do</strong> infralitoral provenientes <strong>do</strong> Nordeste (Sergipe) e <strong>do</strong> Sudeste (Espírito<br />
Santo) portavam estruturas propagativas denominadas de “Brutkorper”. O termo “Brutkorper”<br />
foi utiliza<strong>do</strong> pela primeira vez por Schmidt, em 1923, para designar os gametângios abortivos<br />
modifica<strong>do</strong>s (Silva 1960). Aparentemente, estes propágulos são forma<strong>do</strong>s durante os perío<strong>do</strong>s<br />
de temperaturas baixas, quan<strong>do</strong> os gametângios não alcançam a maturidade (Williams 1980).<br />
Ainda de acor<strong>do</strong> com referi<strong>do</strong> autor, em geral, gametângios funcionais e gametas são<br />
produzi<strong>do</strong>s durante o verão. Entretanto, neste trabalho as estruturas propagativas só foram<br />
observadas nos meses de maio e junho (estação chuvosa) e ambas as estruturas (gametângio e<br />
propágulos) ocorriam simultaneamente.<br />
O propágulo se diferencia <strong>do</strong> gametângio por apresentar protuberância ou filamento<br />
estendi<strong>do</strong>, coloração intensa, ausência de gametas e aberturas apicais (opérculos).<br />
Provavelmente, seja um gametângio modifica<strong>do</strong>, resulta<strong>do</strong> da gametogênese ou meiose<br />
incompleta (Chang et al. 2003). Estes autores comentam que estas estruturas apresentam<br />
grande potencial para formar novos talos e funcionam como se fosse um “banco de sementes”<br />
para a próxima estação. Os propágulos “Brutkorper“ podem ocorrer em qualquer espécie de
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 43<br />
<strong>Codium</strong> (Silva 1957). Sua presença já foi registrada para C. isthmocladum e C. intertextum<br />
(Silva 1960), C. decorticatum (Williams 1980) e C. edule (Chang et al. 2003).<br />
<strong>Codium</strong> repens P. Crouan & H. Crouan in Vickers. Figs: 26-33<br />
Annales des Scienses Naturelles, Botanique, ser. 9: 56, 1905.<br />
Localidade tipo: I. Guadeloupe, Índias Occidentais.<br />
Talo procumbente de coloração verde-escuro, com ramificação dicotômica irregular a<br />
divaricata. Ramos cilíndricos a subcilíndricos, ligeiramente achata<strong>do</strong>s, com diversas<br />
anastomoses; forman<strong>do</strong> tufos densamente emaranha<strong>do</strong>s, semelhantes a novelos de lã, fixos ao<br />
substrato por diversos tufos rizoidais. Filamentos medulares incolores medin<strong>do</strong> 25 (31) 40 μm<br />
de diâmetro, com espessamento lenticular de 25 (28) 30 μm. Utrículos individuais, clava<strong>do</strong>s,<br />
subcilíndricos, medin<strong>do</strong> 120 (157) 280 μm de diâmetro e 500 (1.160) 1360 μm de<br />
comprimento. Ápices <strong>do</strong>s utrículos arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>s a ligeiramente subtrunca<strong>do</strong>s, parede apical<br />
delgada até 10 μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de pêlos de 2 a 4 por utrículos, distan<strong>do</strong><br />
70 (220) 390 μm abaixo <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Gametângios crescen<strong>do</strong> sobre curto pedicelo,<br />
distribuí<strong>do</strong>s de 1 a 2 por utrículo, cilíndricos a fusiformes, medin<strong>do</strong> 60 (68) 130 μm de<br />
diâmetro e 210 (238) 330 μm de comprimento, distan<strong>do</strong> 290 (303) 340 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong><br />
utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Pernambuco: PEUFR 12760: 27/02/2007 - M.C. Accioly; Ilha de Santo<br />
Aleixo: PEUFR 48574: 31/01/2006 - S.M.B. Pereira et al.(*). PEUFR 48573: 25/05/2005 -<br />
S.M.B. Pereira et al.(*). Bahia: HUEFS 76947: 04/12/2002 - A.M.Alves et al.; SPF 025952:<br />
28/11/1981 - Y. Ugadim. Espírito Santo: SP 364920: 09/03/2004 - D. Barata; SP 364829:<br />
15/04/2003 - D. Barata.<br />
Comentários: Na Região Nordeste os exemplares foram coleta<strong>do</strong>s nas formações recifais<br />
(BA) ou como material arriba<strong>do</strong> (PE). Nas exsicatas examinadas, os espécimes constavam<br />
como material arriba<strong>do</strong>. Os exemplares coleta<strong>do</strong>s abrigavam como epífitas Phyllodictyon<br />
anastomosans, Bryopsis pennata, Cla<strong>do</strong>phora dalmatica Kutz. e Ceramium sp. Alguns<br />
cresciam asssocia<strong>do</strong>s com Dictyopteris delicatula, Dictyota cervicornis Kutz. e Caulerpa<br />
microphysa (Weber van Bosse) Feldmann.<br />
Os exemplares tomba<strong>do</strong>s no Herbário – (SP) provenientes <strong>do</strong> Sudeste (Espírito Santo)<br />
apresentaram talos robustos e espessos (acima de 0,5 cm de diâmetro), ramificação<br />
dicotômica irregular a divaricada, portan<strong>do</strong> poucas anastomoses, distribuídas nas porções
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 44<br />
medianas e apicais <strong>do</strong> talo. Os exemplares coleta<strong>do</strong>s no Nordeste (Pernambuco e Bahia)<br />
apresentaram talos com ramos delga<strong>do</strong>s (0,3 a 0,5 cm de diâmetro), densamente emaranha<strong>do</strong>s,<br />
semelhantes a novelos de lã, portan<strong>do</strong> diversas anastomoses, freqüentemente distribuídas na<br />
região mediana.<br />
A nítida diferença encontrada na espessura <strong>do</strong>s ramos nos exemplares <strong>do</strong> Nordeste e o aspecto<br />
emaranha<strong>do</strong> semelhante a novelo, foram duas características semelhantes a descritas para C.<br />
edule P. C. Silva. No entanto, C. edule é uma espécie que ocorre na região In<strong>do</strong>-Pacífica,<br />
ten<strong>do</strong> si<strong>do</strong> registrada para o Hawai, Filipinas e Taiwan (Oceano Pacífico) e Maldivas (Oceano<br />
Índico). C. repens e C. edule fazem parte <strong>do</strong> “complexo <strong>Codium</strong> geppiorum”, que é forma<strong>do</strong><br />
por representantes de talos rastejantes, procumbentes e anastomosa<strong>do</strong>s, encontra<strong>do</strong>s<br />
principalmente na região In<strong>do</strong>-Pacífica. C. edule é taxonomicamente muito próxima de C.<br />
repens <strong>do</strong> Atlântico (Silva 1960, Jones & Kraft 1984, Chang et al. 2002).<br />
Possivelmente, as variações de talos encontradas na espécie estejam relacionadas às condições<br />
ambientais. Segun<strong>do</strong> Alves & Moura (2005), os exemplares coleta<strong>do</strong>s na Bahia foram<br />
encontra<strong>do</strong>s desenvolven<strong>do</strong>-se na região entre-marés, crescen<strong>do</strong> nas bordas <strong>do</strong>s recifes, em<br />
local protegi<strong>do</strong> da arrebentação e da luz solar. Os exemplares <strong>do</strong> Espírito Santo,<br />
provavelmente sejam da região de infralitoral, pois foram encontra<strong>do</strong>s como arriba<strong>do</strong>s. Silva<br />
(1960), num trabalho sobre os <strong>Codium</strong> no Atlântico Tropical registrou a ocorrência de<br />
exemplares de C. repens com talos robustos (acima de 0,5 cm diâmetro) para o Brasil,<br />
draga<strong>do</strong>s a 55 m de profundidade. Van den Heede & Coppejans (1996) também relatam a<br />
variação de ambos os talos para os representantes <strong>do</strong> Quênia, Tanzânia e Ilhas Seychelles.<br />
Os exemplares analisa<strong>do</strong>s correspondem ao que foi descrito por Joly (1965), Silva (1960) e<br />
Taylor (1960) para o Atlântico tropical, Van Den Heede & Coppejans (1996) para o Quênia,<br />
Tanzânia e Ilhas Seychelles e Littler & Littler (2000) para a região <strong>do</strong>s mares <strong>do</strong> Caribe.<br />
<strong>Codium</strong> spongiosum Harvey. Figs: 34-40.<br />
Transactions of the Royal Irish Academy 22 (Science): 565.1855.<br />
Localidade tipo: King George’s Sound, Oeste da Austrália<br />
Talo pulvina<strong>do</strong>, subgloboso, de coloração verde-clara, hábito prostra<strong>do</strong>, forman<strong>do</strong> almofadas<br />
de contornos irregulares, frouxamente aderidas ao substrato por vários tufos rizoidais de<br />
fixação. Filamentos medulares incolores medin<strong>do</strong> 60 (72) 80μm de diâmetro com<br />
espessamento lenticular de 23 (38) 57 μm. Utrículos frouxamente agrupa<strong>do</strong>s, de fácil<br />
dissociação, clava<strong>do</strong>s a cilíndricos medin<strong>do</strong> 150 (290) 490 μm de diâmetro e 1.244 (1.565)<br />
3.582 μm de comprimento. Ápice <strong>do</strong> utrículo arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>, subtrunca<strong>do</strong>, parede delgada com
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 45<br />
3.8 (5) 7.5 μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de pêlos abundantes, forman<strong>do</strong> faixas,<br />
distan<strong>do</strong> 175 (295) 514 μm abaixo <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Gametângios crescen<strong>do</strong> sobre curto<br />
pedicelo, distribuí<strong>do</strong>s de 1 a vários por utrículo, ovóides, lanceovóides a fusiformes, medin<strong>do</strong><br />
87 (90) 117 μm de diâmetro e 209 (280) 310 μm de comprimento, distan<strong>do</strong> 400 (435) 565 μm<br />
<strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Espírito Santo: PEUFR 48543: 27/02/2006 - D. Barata (*); SPF 54244:<br />
20/01/1973 - E. C. Oliveira Filho & L. Behar; SPF 580: 4/06/1950 - W. Bernard,<br />
profundidade (22 m); RFA 32360: 30/05/1983 - G.J.P. Mitchell. Rio de Janeiro: PEUFR<br />
48542: 27/07/2006 - M.F. Oliveira-Carvalho, D. Barata & V. Cassano (*); PEUFR 48541:<br />
11/08/2006 - V. Cassano (*); HRJ 008021: 11/04/1992 - A.G. Pedrini; SPF 9967: 28/08/1981<br />
- E. Oliveira Filho, Y. Yoneshigue & M. Figueire<strong>do</strong>; RB 292827: 01/07/1979 - Y.<br />
Yoneshigue.<br />
Comentários: C. spongiosum é uma espécie amplamente distribuída em águas temperadas e<br />
tropicais e seu centro de dispersão é a região In<strong>do</strong>–Pacífica (Silva 1952; 1959; Jones & Kraft<br />
1984). No litoral brasileiro, os espécimes foram coleta<strong>do</strong>s na região entre-marés, nos costões<br />
rochosos da Região Sudeste (Rio de Janeiro e <strong>do</strong> Espírito Santo), em local moderadamente<br />
protegi<strong>do</strong>. No Rio de Janeiro (Praia <strong>do</strong> Forno - Búzios), C. spongiosum formava extensas<br />
populações. Há registro desta espécie ocorren<strong>do</strong> também no infralitoral <strong>do</strong> litoral <strong>do</strong> Espírito<br />
Santo a 22 m de profundidade (SPF 580).<br />
Dentre os exemplares coleta<strong>do</strong>s alguns abrigavam como epífitas Ulva flexuosa Wulfen,<br />
Cla<strong>do</strong>phora montagneana Kütz., Asteronema breviarticulatum (J. Agardh) L. C. Ouriques &<br />
Z. L. Bouzon, Herposiphonia secunda, Ceramium brevizonatum, Ulva sp. e Polysiphonia sp.<br />
Alguns cresciam associa<strong>do</strong>s com Jania capillacea Harv. e Ulva fasciata Delile.<br />
Morfologicamente, os exemplares analisa<strong>do</strong>s formavam agrega<strong>do</strong>s de plantas, com aspectos<br />
subglobóides a irregulares, típicos de águas rasas, corroboran<strong>do</strong> com Jones & Kraft (1984).<br />
Os referi<strong>do</strong>s autores ao analisarem populações de C. spongiosum para Ilhas Lord Howe<br />
(Austrália), observaram que os exemplares provenientes de águas profundas tendem a crescer<br />
isoladamente, adquirin<strong>do</strong> formas esféricas, enquanto que os de águas rasas formam agrega<strong>do</strong>s<br />
irregulares, cobrin<strong>do</strong> grandes extensões <strong>do</strong>s recifes. De mo<strong>do</strong> geral, as plantas analisadas de<br />
C. spongiosum correspondem ao que foi descrito e ilustra<strong>do</strong> por Silva (1960) para o Atlântico<br />
Tropical e para a Austrália (Jones & Kraft 1984).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 46<br />
<strong>Codium</strong> taylorii P. C. Silva Figs: 41-47<br />
Nova Hedwigia, 1: 510, 1960.<br />
Localidade tipo: Praia de Pass-a-Grille, Pinellas, Florida, E.U.A<br />
Talo ereto, coloração verde-escura, com até 10 cm de altura, fixo ao substrato por um<br />
apressório basal discóide. Ramificação dicotômica irregular, dicotomias de última ordem com<br />
crescimento desigual a cervicornes Ramos frequentemente achata<strong>do</strong>s, ramifica<strong>do</strong>s até a 10 a<br />
ordem. Filamentos medulares com 15 (25) 40 μm de diâmetro, com espessamento lenticular<br />
15 (30) 40 μm. Utrículos individuais, clava<strong>do</strong>s, cilíndricos, piriformes, 80 (170) 377 μm de<br />
diâmetro e 370 (882) 1.508 μm de comprimento. Ápices <strong>do</strong>s utrículos ligeiramente<br />
arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>s a subtrunca<strong>do</strong>s, parede apical até 30 μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de<br />
pêlos distan<strong>do</strong> 50 (71) 100 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Gametângios 2 a 3 distribuí<strong>do</strong>s por<br />
utrículo, crescen<strong>do</strong> sobre curto pedicelo, ovóides a fusiformes, medin<strong>do</strong> 50 (68) 110 μm de<br />
diâmetro e 180 (270) 300 μm de comprimento, distan<strong>do</strong> 210 (312) 380 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong><br />
utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Ceará: PEUFR 17814: 07/09/1991 - N.P. Dantas. Pernambuco: PEUFR<br />
48507: 11/01/2005 - M.F. Oliveira-Carvalho & S.M.B. Pereira (*). Alagoas: SPF 93:<br />
31/01/1965 - E.C. Oliveira Filho. Bahia: PEUFR 48514: 17/04/2005 - M.F. Oliveira-Carvalho<br />
& M.C. Accioly (*). Espírito Santo: PEUFR 48516: 20/08/2005 - D. Barata (*). Rio de<br />
Janeiro: PEUFR 48523: 28/07/2006 - D. Barata (*). São Paulo: PEUFR 48522: 14/07/2006 -<br />
M.F. Oliveira-Carvalho & F. Berchez (*). Paraná: SPF 005149: 24/12/1973 - O. Guimarães.<br />
Santa Catarina: PEUFR 48506: 01/04/2006 - M. F. Oliveira-Carvalho et al.(*). Arquipélago<br />
de Fernan<strong>do</strong> de Noronha: SPF 51490: 27/10/1985 - E.C. Oliveira & V. Eston.<br />
Comentários: Os espécimes foram coleta<strong>do</strong>s na zona entre-marés, sobre os recifes da Região<br />
Nordeste (Pernambuco e Bahia) e nos costões rochosos das Regiões Sudeste (Rio de Janeiro,<br />
São Paulo e Espírito Santo) e Sul (Santa Catarina). No litoral de São Paulo, alguns exemplares<br />
jovens foram encontra<strong>do</strong>s associa<strong>do</strong>s com C. intertextum na zona de arrebentação. Sobre o<br />
talo de alguns exemplares coleta<strong>do</strong>s, observou-se a presença de Anadyomene stellata,<br />
Bryopsis pennata, Dictyopteris delicatula, Ceramium brevizonatum, Antithamnion sp. e<br />
Polysiphonia sp.<br />
Apesar de a olho nu a referida espécie ser facilmente reconhecida, pois apresenta talo com<br />
dicotomias de ângulos abertos, irregulares, com ramos terminais de crescimento desigual a<br />
cervicornes, dan<strong>do</strong> um aspecto esférico à planta, alguns exemplares apresentaram ampla
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 47<br />
variação morfológica, não sen<strong>do</strong> possível o seu reconhecimento. Alguns exemplares <strong>do</strong> litoral<br />
baiano poderiam ser confudi<strong>do</strong>s no aspecto externo com C. decorticatum. Neste caso, é<br />
possível que haja na população hibridização intraespecífica, como comenta<strong>do</strong> anteriormente<br />
para C. decorticatum. Casos de hibridização intraespecífica já foram relata<strong>do</strong>s por Silva<br />
(1960) para C. decorticatum, C. taylorii e C. isthmocladum. No Rio de Janeiro, os exemplares<br />
coleta<strong>do</strong>s apresentavam talos densamente ramifica<strong>do</strong>s, de consistência aveludada devi<strong>do</strong> à<br />
abundância de pêlos, ápices dilata<strong>do</strong>s ou capita<strong>do</strong>s. Alguns exemplares com ramos<br />
subcilíndricos e dicotomias levemente achatadas foram encontra<strong>do</strong>s no litoral de Santa<br />
Catarina.<br />
C. taylorii é uma espécie amplamente distribuída no Atlântico Tropical (Silva 1960). Sua<br />
grande variação morfológica tem si<strong>do</strong> referida por Silva (1960) e Van den Heede &<br />
Coppejans (1996). Em geral, os exemplares analisa<strong>do</strong>s correspondem às descrições e<br />
ilustrações de Joly (1965), Silva (1960) e Taylor (1960) para o Atlântico Tropical, Van den<br />
Heede & Coppejans (1996) para o Quênia, Tanzânia e Ilhas Seychelles e Littler & Littler<br />
(2000) para a região <strong>do</strong>s mares <strong>do</strong> Caribe.<br />
<strong>Codium</strong> sp. Figs: 48-53.<br />
Talo ereto, coloração verde-clara, com até 15 cm de altura, fixo ao substrato por um<br />
apressório basal discóide. Ramificação dicotômica a irregular, raramente prolífera nas porções<br />
medianas <strong>do</strong> talo. Ramos subcilíndricos ou, às vezes, aplana<strong>do</strong>s em algumas partes da região<br />
mediana <strong>do</strong> talo, ramifica<strong>do</strong>s até a 6 a ordem, medin<strong>do</strong> de 1,5 - 3 mm diâmetro. Filamentos<br />
medulares incolores, 20 (34) 48 μm de diâmetro, com espessamento lenticular de 20 (27) 35<br />
μm. Utrículos individuais, subcilíndricos a raramente piriformes, com 100 (208) 340 μm de<br />
diâmetro e 470 (586) 740 μm de comprimento. Ápice <strong>do</strong> utrículo arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong> a trunca<strong>do</strong>,<br />
parede apical delgada, medin<strong>do</strong> até 5 μm de espessura. Pêlos ou cicatrizes de pêlos, distan<strong>do</strong><br />
57 (82) 115 μm abaixo <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Gametângios 1 a 2 por utrículo, cilíndricos a<br />
ovóides, 50 (72) 100 μm de diâmetro e 100 (159) 200 μm de comprimento, distan<strong>do</strong> 250<br />
(276) 310 μm <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo.<br />
Material examina<strong>do</strong>: Rio de Janeiro: UC1607939: 13/04/1994 - COSTA VERDE II, 22 0 32’S,<br />
40 0 57’W, profundidade (66 m); UC 1607940: 15/05/1993 - PITA II, Programa Integra<strong>do</strong> de<br />
Treinamento de Alunos II, 22 0 19’30”– 22 0 02’30”S; 40 0 51’40 ” – 40 0 52 ’ 30 ” W, Profundidade<br />
(53 m).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 48<br />
Comentários: O material analisa<strong>do</strong> neste estu<strong>do</strong> foi classifica<strong>do</strong> como C. profundum Silva &<br />
Chacana, espécie registrada uma única vez para a costa brasileira (Chacana et al. 2003). Estes<br />
autores estabeleceram a referida espécie com base no material coleta<strong>do</strong> nas Ilhas Canárias e<br />
exsicatas depositadas no Herbário UC, provenientes <strong>do</strong>s herbários UC, CJD, L, SPF (Brasil).<br />
Os exemplares analisa<strong>do</strong>s pelos autores foram coleta<strong>do</strong>s na região de infralitoral nas seguintes<br />
localidades: Bermudas (55 m), Flórida (60 m), Golfo <strong>do</strong> México (58 m) e no Brasil (66 m)<br />
crescen<strong>do</strong> sobre nódulos de algas calcárias.<br />
C. profundum foi a única espécie não coletada neste trabalho, pois tu<strong>do</strong> indica ser<br />
característica de grandes profundidades. Portanto, a descrição e ilustrações apresentadas<br />
foram baseadas na análise das exsicatas enviadas por empréstimo pelo cura<strong>do</strong>r P. C. Silva, <strong>do</strong><br />
Herbário da Universidade da Califórnia, Berkeley - (UC). Nestes exemplares, não foi<br />
verificada ocorrência de epífitas.<br />
Morfologicamente, C. profundum assemelha-se a C. isthmocladum, por esta razão fazen<strong>do</strong><br />
com que P. C. Silva o identificasse como C. isthmocladum subsp. clavatum (Collins &<br />
Hervey) P. C. Silva. Posteriormente, ao re-analisar este material, Silva propôs o<br />
estabelecimento de C. isthmocladum subsp. clavatum “nome nudum”. Chacana et al.<br />
examinan<strong>do</strong> este material propuseram o estabelecimento de C. profundum Silva & Chacana<br />
(Chacana et al. 2003). Conforme as Normas Internacionais de Nomenclatura Botânica, este<br />
táxon é considera<strong>do</strong> inváli<strong>do</strong> por carecer de uma diagnose em latim na sua descrição original.<br />
Neste trabalho, de acor<strong>do</strong> com o código, não esta sen<strong>do</strong> reconhecida a referida espécie.<br />
Apesar da aparente semelhança com C. isthmocladum, observou-se que <strong>Codium</strong> sp.<br />
diferencia-se em alguns aspectos morfo-anatômicos, pois possui ramificação dicotômica a<br />
irregular, ramos subcilíndricos e utrículos subcilíndricos a piriformes, com ápice não<br />
espessa<strong>do</strong>, enquanto que C. isthmocladum apresenta ramificação dicotômica regular, com<br />
ramos cilíndricos e os utrículos são clava<strong>do</strong>s, cilíndricos a raramente piriformes, com ápices<br />
espessa<strong>do</strong>s.<br />
Aspectos taxonômicos e de <strong>distribuição</strong> <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> no Brasil<br />
Os espécimes de <strong>Codium</strong>, a nível genérico são facilmente reconheci<strong>do</strong>s, devi<strong>do</strong> ao<br />
característico padrão de construção cenocítico e aparência esponjosa. O mesmo não pode ser<br />
estendi<strong>do</strong> à delimitação de algumas espécies, pois o reconhecimento é difícil. Algumas<br />
espécies apresentam ocorrências restritas, resultan<strong>do</strong> em pouca variabilidade morfológica,<br />
enquanto outras apresentam uma <strong>distribuição</strong> mais ampla e padrão de plasticidade<br />
morfológica complexa (Pedroche 2001).<br />
A combinação <strong>do</strong>s caracteres morfo-anatômicos como o hábito, o tipo de ramificação, o
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 49<br />
tamanho e forma <strong>do</strong>s utrículos são importantes atributos que permitem uma relativa facilidade<br />
na distinção específica, sen<strong>do</strong> que os utriculares e reprodutivos são as melhores ferramentas,<br />
principalmente para aquelas espécies com intricada variação morfológica (Pedroche et al.<br />
2002). Devi<strong>do</strong> ao fato de possuírem formas e tamanhos constantes, os utrículos são<br />
considera<strong>do</strong>s por Silva (1955, 1960) como um <strong>do</strong>s principais critérios taxonômicos<br />
interespecíficos.<br />
Com base nos caracteres morfo-anatômicos, foram identifica<strong>do</strong>s sete táxons infragenéricos<br />
para a costa brasileira (Tab.1). Os caracteres morfo-anatômicos de maior peso na<br />
identificação foram: morfologia <strong>do</strong> talo, tipos de ramificação, os utrículos e os gametângios.<br />
Dentre estes, os utrículos realmente se constituíram em peça chave na identificação entre<br />
espécies, corroboran<strong>do</strong> com Silva (1955, 1960) e Pedroche et al. (2002).<br />
A junção destes caracteres foi fundamental para a distinção interespecífica. Os representantes<br />
<strong>do</strong> sub<strong>gênero</strong> Shizocodium como C. isthmocladum, C. taylori e C. decorticatum foram os que<br />
exibiram maior plasticidade morfológica e, em conseqüência foram os que apresentaram<br />
maiores dificuldades na identificação específica, concordan<strong>do</strong> com o que foi observa<strong>do</strong> por<br />
Silva (1960). O contrário foi observa<strong>do</strong> nas espécies de hábito prostra<strong>do</strong> pertencentes ao<br />
sub<strong>gênero</strong> Tylecodium. Estas foram facilmente identificadas, pois possuem caracteres morfoanatômicos<br />
bem defini<strong>do</strong>s e a pouquíssima variação morfológica foram observadas como<br />
comentadas anteriormente em cada espécie. Apesar da ampla variação morfológica<br />
apresentada por alguns espécimes na costa brasileira, os caracteres morfo-anatômicos<br />
a<strong>do</strong>ta<strong>do</strong>s na taxonomia <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> mostraram-se bastante eficientes.<br />
Na costa brasileira, os representantes <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> não se distribuem uniformente (Tab.<br />
2). Na Região Sudeste, o maior número ocorreu nos Esta<strong>do</strong>s <strong>do</strong> Espírito Santo e <strong>do</strong> Rio de<br />
Janeiro, enquanto na Região Nordeste nos esta<strong>do</strong>s de Pernambuco e da Bahia. Uma menor<br />
diversidade específica <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> foi verificada para a Região Sul, devi<strong>do</strong>, provavelmente, a<br />
redução de substrato consolida<strong>do</strong>, importante na fixação das algas. Nesta região, a ampla<br />
presença de substrato rochoso existente em parte <strong>do</strong> litoral de Santa Catarina é gradualmente<br />
substituída pelas extensas e lineares praias arenosas <strong>do</strong> Rio Grande <strong>do</strong> Sul (Horta et al. 2001).<br />
Com relação à Região Norte da costa brasileira, até o presente momento nenhum registro de<br />
<strong>Codium</strong> foi feito. Esta é uma região de difícil acesso e consequentemente pouco coletada.<br />
Alia<strong>do</strong> a isto, nesta região ocorre diversos enclaves de manguezais, caracterizadas por<br />
manchas com baixa salinidade e alta turbidez, devi<strong>do</strong> ao aporte de numerosos rios (Horta et<br />
al. 2001).<br />
As espécies com hábito ereto apresentaram uma maior <strong>distribuição</strong> na costa brasileira,<br />
destacan<strong>do</strong>-se C. isthmocladum (12 Esta<strong>do</strong>s), C. decorticatum (11 Esta<strong>do</strong>s) e C. taylorii (10
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 50<br />
Esta<strong>do</strong>s). Dentre as espécies de hábito prostra<strong>do</strong>, C. intertextum apresentou maior <strong>distribuição</strong><br />
(7 esta<strong>do</strong>s). C. spongiosum esteve presente apenas nos Esta<strong>do</strong>s <strong>do</strong> Espírito Santo e Rio de<br />
Janeiro (Tab. 2). Provavelmente a ocorrência desta espécie na costa brasileira, está<br />
relacionada com a Corrente de Benguela que alcança o norte <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Espírito Santo,<br />
originan<strong>do</strong> a Corrente <strong>do</strong> Brasil e esta corrente se constitui em um potencial veículo de<br />
dispersão de representantes oriun<strong>do</strong>s das floras In<strong>do</strong>-Pacífica e Sul-africana (Horta et al.<br />
2001).<br />
Algumas espécies tiveram sua <strong>distribuição</strong> fito<strong>geográfica</strong> ampliada, principalmente para a<br />
Região Nordeste, como C. decorticatum para os Esta<strong>do</strong>s <strong>do</strong> Ceará, Paraíba e Alagoas; C.<br />
intertextum para o Esta<strong>do</strong> de Alagoas; C. isthmocladum para os Esta<strong>do</strong>s de Alagoas, Sergipe e<br />
Paraná e C. taylorii para os Esta<strong>do</strong>s <strong>do</strong> Ceará, Paraíba, Alagoas e Paraná.<br />
Com relação aos ambientes insulares, pouquíssimos exemplares de <strong>Codium</strong> foram<br />
encontra<strong>do</strong>s nos herbários consulta<strong>do</strong>s. Neste caso, só foi possível analisar os exemplares<br />
provenientes <strong>do</strong> Arquipélago de Fernan<strong>do</strong> de Noronha (resultan<strong>do</strong> em 3 espécies) e para o<br />
Atol das Rocas, com uma espécie (Tab. 2). Entretanto, Villaça et al. (2006) fizeram registro<br />
de C. decorticatum para o Arquipélago de Trindade, mas nenhuma exsicata referente a esta<br />
citação foi localizada nos herbários consulta<strong>do</strong>s.<br />
Com base nas publicações de Joly (1957; 1965), Pereira et al. (2002), Alves & Moura (2005),<br />
Chacana et al. (2003) e Pereira et al. (2007), oito espécies foram citadas para a flora brasileira:<br />
C. decorticatum, C. intertextum, C. isthmocladum, C. profundum, C. repens, C. spongiosum,<br />
C. taylorii e C. tomentosum. Neste estu<strong>do</strong>, com exceção de C. tomentosum e C. profundum , a<br />
ocorrência das demais espécies foram confirmadas. Registro da ocorrência de C. tomentosum<br />
na costa brasileira foi feito por Pedrini et al. (1992), Pereira et al. (2002) e Villaça et al.<br />
(2006) para o Arquipélago de Fernan<strong>do</strong> de Noronha e por Moebius (1890) para o litoral <strong>do</strong><br />
Rio de Janeiro. Ressalva-se que os registros desta espécie feitos por Pereira et al. (2002) e<br />
Villaça et al. (2006) foram basea<strong>do</strong>s em da<strong>do</strong>s da literatura. Salienta-se que nos herbários<br />
analisa<strong>do</strong>s, não foi observada nenhuma exsicata da referida espécie, assim como não foi<br />
recoleta<strong>do</strong> nenhum material na costa brasileira. Pelos fatos analisa<strong>do</strong>s, considera-se como<br />
duvi<strong>do</strong>sa a ocorrência de C. tomentosum para a costa brasileira. Segun<strong>do</strong> Silva (1960; 1962),<br />
C. tomentosum foi uma espécie erroneamente designada para os <strong>Codium</strong> dicotômicos, pois<br />
cerca de 30 espécies citadas para o Atlântico Ocidental foram designadas como C.<br />
tomentosum, quan<strong>do</strong> na realidade correspondiam a C. isthmocladum, C. taylorii, C. repens e<br />
C. decorticatum. Segun<strong>do</strong> o Código Internacional de Nomenclatura Botânica (artigo 36), o<br />
nome de um novo táxon é considera<strong>do</strong> validamente publica<strong>do</strong>, se acompanha<strong>do</strong> de uma<br />
descrição ou diagnose em latim (Bicu<strong>do</strong> & Pra<strong>do</strong> 2003). Por este motivo C. profundum está
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 51<br />
sen<strong>do</strong> cita<strong>do</strong> neste trabalho como <strong>Codium</strong> sp.<br />
Em termos gerais, verifica-se que há uma baixa diversidade de espécies de <strong>Codium</strong> no litoral<br />
brasileiro. Silva (1960) também relatou a notável pobreza no número de espécies para o<br />
Oceano Atlântico, e que esta relativa pobreza de espécies está mais relacionada aos fatores<br />
históricos (deriva continental) <strong>do</strong> que aos fatores hidrológicos. Ainda de acor<strong>do</strong> com o<br />
referi<strong>do</strong> autor, nas áreas onde há marcante variação de temperatura, alia<strong>do</strong> a outros aspectos, a<br />
flora de <strong>Codium</strong> se mantém rica, enquanto nas áreas onde a temperatura é uniforme,<br />
desenvolvem-se poucas espécies. Littler & Littler (2000) também encontraram uma baixa<br />
diversidade para a Região <strong>do</strong> Caribe, registran<strong>do</strong> apenas 6 espécies (C. intertextum, C. ovale<br />
Zanardini, C. repens, C. carolinianum Searles, C. decorticatum e C. taylorii). Na flora<br />
tropical e subtropical <strong>do</strong> Atlântico Ocidental o referi<strong>do</strong> <strong>gênero</strong> está representa<strong>do</strong> por 11 táxons<br />
infragenéricos (Wynne 2005).<br />
Agradecimentos<br />
Os autores agradecem á Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior<br />
(CAPES) pela Bolsa de Doutora<strong>do</strong> concedida à primeira autora. Pelo suporte financeiro<br />
concedi<strong>do</strong> pela Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco<br />
(FACEPE), através <strong>do</strong> Processo 008-05.03/04 e pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento<br />
Científico e Tecnológico (CNPq), através <strong>do</strong> Processo 477354/04-1. Ao Cura<strong>do</strong>r <strong>do</strong> Herbário<br />
de Berkeley – UC, Dr. Paul C. Silva e ao Dr. Max Chacana pelo envio das exsicatas de C.<br />
profundum.<br />
Referências<br />
ALVES, A.M. & C.W.N. MOURA (2005): O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> (Chlorophyta, Codiaceae) no<br />
recife costeiro da Ilha de Itaparica, Bahia, Brasil - In: REUNIÃO BRASILEIRA DE<br />
FICOLOGIA, 10. 2004, Salva<strong>do</strong>r. Anais... Rio de Janeiro: Museu Nacional, p. 485-516.<br />
(Série Livros, 10).<br />
BICUDO, C.E.M. & J. PRADO (2003): Código Internacional de Nomenclatura<br />
Botânica(Código de Saint Louis, 2000) - IBT, IAPT, SBSP.<br />
CHACANA, M. & M.C. GIL-RODRIGUES (1993): A revision of the crustaceous species of<br />
<strong>Codium</strong> from Canary Islands at the B∅rgesen Herbarium - Courier Forsch.- Inst. Senckenberg<br />
159:143-147.<br />
CHACANA, M.E., P. C. SILVA & F. F. PEDROCHE (1996): Japanese species of crustose<br />
<strong>Codium</strong> – Phycologia 34: 16. Supplement
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 52<br />
CHACANA, M., M.C. GIL-RODRIGUES & W. WILDPRET (1988): Taxonomy of prostrate<br />
species of <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) from the Canary Island - Actes del Simposi Internacional de<br />
Botanica 1:105-108.<br />
CHACANA, M, P.C. SILVA, F.F. PEDROCHE & M.C. GIL-RODRIGUEZ (2003): <strong>Codium</strong><br />
profundum y C. guineense: nuevas citas para las Islas Canarias y observaciones in C.<br />
elisabethae (Chlorophycota) - Vieraea 31: 267-280.<br />
CHANG, J.S., C.F. DAI & J. CHANG (2002) : A taxonomic and karyological study of the<br />
<strong>Codium</strong> geppiorum complex (Chlorophyta) in southern Taiwan, including the description of<br />
<strong>Codium</strong> nanwanense sp. nov. - Bot. Bull. Acad. Sin. 43:161-170.<br />
CHANG, J.S., C.F DAÍ & J. CHANG (2003): Gametangium-like structures as propagation<br />
buds in <strong>Codium</strong> edule Silva (Bryopsidales, Chlorophyta) – Bot. Mar. 46: 431-437.<br />
GOFF, L.J., L. LIDDLE, P.C. SILVA, M. VOYTEK & A.W. COLEMAN (1992): Tracing<br />
species invasion in <strong>Codium</strong>, a siphonous green alga, using molecular tools – Am. J. Bot. 79:<br />
1279-1285.<br />
GRAHAM, L.E. & L.W WILCOX (2000): Algae - Prentice-Hall, 640 pp.<br />
HORTA, P.A., AMANCIO, E., COIMBRA, C.S. & OLIVEIRA, E.C. (2001) Considerações<br />
sobre a <strong>distribuição</strong> e origem da flora de macroalgas marinhas brasileiras - Hoehnea 28<br />
(3):243-265.<br />
JOLY, A.B. (1957): Contribuição ao conhecimento da flora ficológica marinha da Baía de<br />
Santos e Arre<strong>do</strong>res – Bolm. Fac. Filos. Ciênc. 217 (14): 1-196.<br />
JOLY, A.B. (1965): Flora marinha <strong>do</strong> litoral norte <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de São Paulo e regiões<br />
circunvizinhas - Bolm Fac. Filos. Ciênc. e Letras 21: 1-267.<br />
JONES, R. & G. KRAFT (1984): The genus <strong>Codium</strong> (Codiales, Chlorophyta) at Lord Howe<br />
Island (N.S.W.) – Brunomia 7: 253-276.<br />
LITTLER, D. S. & M. M. LITTLER (2000): Caribbean Reef Plants: an identification guide to<br />
the reef plants of the Caribbean, Bahamas, Florida, and Gulf of Mexico - Off Shore Graphycs,<br />
512 pp.<br />
MÖBIUS, M (1890): Algae brasiliensis a Cl. Dr. Glaziou Collectae. - Notarisia 5: 1065-1090.<br />
OLIVEIRA-CARVALHO, M.F., S.M.B. PEREIRA & C.S. ZICKEL (2003): Florística e<br />
<strong>distribuição</strong> espaço-temporal das clorofíceas bentônicas em trechos recifais <strong>do</strong> litoral norte <strong>do</strong><br />
esta<strong>do</strong> de Pernambuco, Brasil. - Hoehnea 30 (3): 201-212.<br />
PEDRINI, A. G., Y. UGADIM, M.R.A. BRAGA & S.M.B. PEREIRA (1992): Algas<br />
marinhas bentônicas <strong>do</strong> Arquipélago de Fernan<strong>do</strong> de Noronha, Brasil. – Bolm. Botânica 13:<br />
93 – 101.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 53<br />
PEDROCHE, F. F. (2001): Estudios filogenéticos del género <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) en el<br />
Pacífico mexicano. Uso de ADNr mitocondrial – An. Esc. Nac. Ciênc. Biol. Mex. 47 (1):<br />
109-123.<br />
PEDROCHE, F.F., P.C. SILVA & M. CHACANA (2002): El género <strong>Codium</strong> (Codiaceae,<br />
Chlorophyta) en el Pacífico de México. In: Senties, A.G. & K.M. Dreckmann (Ed.) -<br />
Monografías Ficológicas 2002: 11-74.<br />
PEREIRA, S.M.B & M.C. ACCIOLY (1998): Clorofíceas marinhas bentônicas da Praia de<br />
Serrambi, Pernambuco - Acta Bot. Bras. 12 (1): 25-52.<br />
PEREIRA, S.M.B., E. ESKINAZI-LEÇA & M.F. OLIVEIRA-CARVALHO (2007):<br />
Phycological flora diversity in a coastal tropical ecosystem in the Northeast of Brasil. In:<br />
TIEZZI, E., MARQUES, J.C., BREBBIA, C.A. & J∅ RGESEN, S.E (Ed.): Ecosytems and<br />
Sustainable development VI. Wit Press: Transactions on ecology and the enviromment, 106:<br />
185-294.<br />
PEREIRA, S.M.B, E.C OLIVEIRA FILHO, M.V.S.B. ARAÚJO, L.B. PAES E MELO,<br />
F.A.F. CARVALHO & CÂMARA NETO (1981): Prospecção <strong>do</strong>s bancos de algas marinhas<br />
<strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Rio Grande <strong>do</strong> Norte, 2. parte: profundidade de 10 a 45 metros. In: SUDENE -<br />
Projeto Algas 2: 25-81.<br />
PEREIRA, S.M.B., M.F. OLIVEIRA-CARVALHO, J.A. ANGEIRAS, M.E. BANDEIRA-<br />
PEDROSA, N.M.B. OLIVEIRA, J. TORRES, L.M.S. GESTINARI, A.L.M. COCENTINO,<br />
M.D. SANTOS, P.R.F. NASCIMENTO & D.R. CAVALCANTI. (2002): Algas marinhas<br />
bentônicas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco 1. In: TABARELLI, M. & J.M.C. SILVA (Org.).<br />
Diagnóstico da Biodiversidade de Pernambuco: 97-124. Massangana.<br />
SETCHELL, W. A (1937): The <strong>Codium</strong>s of the Juan Fernandez Islands. In: SKOTTSBERG,<br />
C. (Ed.): The natural history of Juan Fernandez and eastern Island – Uppsala, 587-600.<br />
SILVA, P.C. (1951): The genus <strong>Codium</strong> in California with observation on the structure of the<br />
walls of the utricles – Univ. Calif. Publ. Bot. 25(4): 79-114.<br />
SILVA, P.C. (1952): <strong>Codium</strong> In: L.G. EGEROD (Ed.). An analysis of the siphonous<br />
Chlorophycophyta with special reference to the Siphonocladales, Siphonales and<br />
Dasycladales of Hawaii – Univ. Calif. Publ. Bot. 25(5): 381- 395.<br />
SILVA, P.C. (1955): The dichotomous species of <strong>Codium</strong> in Britain.. Journal of the Marine<br />
Biological Association of the United King<strong>do</strong>m 34:565-577.<br />
SILVA, P.C. (1957): <strong>Codium</strong> in Scandinavian waters - Svensk Bot. Tidskr. 51: 117-134.<br />
SILVA, P.C. (1959): The genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in South Africa - The Journal of South<br />
African Botany 25 (2): 103-165.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 54<br />
SILVA, P.C. (1960): <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in the tropical Western Atlantic - Nova Hedwigia<br />
1: 497-536.<br />
SILVA, P.C. (1962): Comparison of algal floristic patterns in the Pacific with those in the<br />
Atlantic and Indian oceans, with special reference to <strong>Codium</strong> – Proc. Ninth Pac. Sci. Congr. 4:<br />
201-216.<br />
SILVA, P. C. (1998): <strong>Codium</strong>, a genus of challenge and frustration – J. Phycol. 34: 55. Suppl.<br />
SILVA, P.C. & H.B.S. WOMERSLEY (1956): The genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in Southern<br />
Australia. - Austral. J. Bot. 4 (3): 261-289.<br />
GUIMARÃES, S.M.P.B., M. CORDEIRO-MARINO & N. YAMAGUISHI-TOMITA<br />
(1981): Deep water Phaeophyta and their epiphytes from northeastern and southeastern<br />
Brazil- Revista Brasileira de Botânica 4: 95-113.<br />
TAYLOR, W. R. (1960): Marine algae of the eastern tropical and subtropical coasts of<br />
Americas. - University of Michigan Press, 870 p.<br />
TEIXEIRA, V. L., R.C. PEREIRA, J.A. MUNIZ & L.F.F. SILVA (1985): Contribuição ao<br />
estu<strong>do</strong> de algas de profundidade da costa sudeste <strong>do</strong> Brasil. - Ciência e Cultura 37 (5): 809-<br />
815.<br />
UGADIM, Y. (1973): Algas Marinhas Bentônicas <strong>do</strong> litoral sul <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de São Paulo e <strong>do</strong><br />
litoral <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Paraná. I. Divisão Chlorophyta - Boletim de Botânica 1:11-77.<br />
UGADIM, Y. & PEREIRA, S. M.B. (1978): Deep-water marine algae from Brazil collected<br />
by the Recife Comission I. Chlorophyta. Ciência e Cultura 30 (7): 839-842.<br />
VAN DEN HEEDE, C. & E. COPPEJANS (1996): The genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta,<br />
Codiales) from Kenya, Tanzania (Zanzibar) and the Seychelles. - Nova Hedwigia 62 ( 2-3):<br />
389-417.<br />
VERBRUGGEN, H., F. LELIAERT, C.A. MAGGS, S. SHIMADA, T. TSCHILS, J.<br />
PROVAN, D. BOOTH, S. MURPHY, O. DE CLERCK, D.S. LITTLER, M.M LITTLER &<br />
E. COPPEJANS (2007): Species boundaries and phylogenetic relationships within the green<br />
algal genus <strong>Codium</strong> (Bryopsidales) basead on plastid DNA sequences. – Mol. Phylogenet.<br />
Evol. 44: 240 – 254. Suppl.<br />
VILLAÇA, R., A.G. PEDRINI, S.M.B. PEREIRA & M.A.O. FIGUEREDO (2006): Flora<br />
marinha bentônica das Ilhas oceânicas brasileiras. In: ALVES, R. J. V.; CASTRO, J. W. A.<br />
(Org.) - Ilhas oceânicas brasileiras: da pesquisa ao manejo: 105-146. Brasília, DF: MMA.<br />
WILLIAMS, L. G. (1980): The genus <strong>Codium</strong> in North Carolina. - Journal of the Mitchell<br />
Society, 107-117.<br />
WYNNE, M.J. (2005): A checklist of benthic marine algae of the tropical and subtropical<br />
western Atlantic: second revision. - Nova Hedwigia 129: 1-152.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 55<br />
YONESHIGUE-BRAGA, Y. (1970): Flora marinha bentônica da Baía de Guanabara e<br />
Cercanias: Chlorophyta. – Inst. Pesq. Marinha 42: 1-55.<br />
YONESHIGUE, Y. & J. L. VALENTIN (1988): Comunidades algais fotófilas de infralitoral<br />
de Cabo Frio, Rio de Janeiro, Brasil. - Guayana (Bot) 45: 61-75.<br />
YONESHIGUE-VALENTIN, Y., GESTINARI, L.M.S. & FERNANDES, D.R.P. (2006):<br />
Macroalgas. In: LAVRADO, H.P. & IGNACIO, B.L. (ed.). Biodiversidade bentônica da<br />
região central da zona exclusiva brasileira. Museu Nacional: Série Livros, 18: 67-105.
ANEXOS DO MANUSCRITO I
TABELAS
Tabela 1- Principais caracteres morfo-anatômicos utiliza<strong>do</strong>s como parâmetros na identificação de <strong>Codium</strong> Stackhouse que ocorrem no litoral brasileiro.<br />
Caracteres morfo-anatômicos basea<strong>do</strong>s nos trabalhos de Silva (1951;1959), Silva & Womersley (1956); Van den Heede & Coppejans (1996) e<br />
Pedroche et al. (2002).<br />
Morfológicos<br />
Anatômicos<br />
Reprodutivos<br />
Caracteres<br />
Sub<strong>gênero</strong> Shizocodium Sub<strong>gênero</strong> Tylecodium<br />
Morfo-anatômicos C. decorticatum C. isthmocladum <strong>Codium</strong> sp C. taylorii C. repens C. intertextum C. spongiosum<br />
Hábitto Ereto Ereto Ereto Ereto Procumbente Prostra<strong>do</strong> Prostra<strong>do</strong><br />
Forma <strong>do</strong>s ramos<br />
Tipo de ramificação<br />
Pre<strong>do</strong>minantemente<br />
cilíndrico, exceto nas<br />
dicotomias<br />
Dicotômica regular,<br />
politômica<br />
Cilíndrico Subcilíndrico<br />
Dicotômica regular Dicotômica irregular<br />
Freqüentemente<br />
achata<strong>do</strong><br />
Dicotômica irregular,<br />
cervicornes<br />
Cilíndricos,<br />
subcilíndricos<br />
Dicotômica irregular,<br />
divaricata<br />
Crosta expandida<br />
irregulamente<br />
Pulvina<strong>do</strong>,<br />
Subgloboso<br />
ausente ausente<br />
Diâmetro <strong>do</strong> filamento<br />
medular<br />
Inserção <strong>do</strong>s pêlos ou<br />
40 (55) 70 µm 24 (30) 36 µm 20 (34) 48 µm 15 (25) 40 µm 25 (31) 40 µm 21 (29) 35 µm 60 (72) 80 µm<br />
cicatrizes em relação ao<br />
ápice <strong>do</strong> utrículo<br />
80 (115) 232 μm 48 (68) 91 μm 57 (82) 115 µm 50 (71) 100 µm 70 (220) 390 µm 66 (97) 162 μm 400 (435) 565 µm<br />
Morfologia <strong>do</strong> utrículo<br />
Clava<strong>do</strong>, cilíndrico,<br />
piriforme<br />
Clava<strong>do</strong>, cilíndrico,<br />
piriforme<br />
Subcilíndrico,<br />
piriforme<br />
Clava<strong>do</strong>, cilíndrico,<br />
piriforme<br />
Clava<strong>do</strong>,<br />
subcilíndrico<br />
Clava<strong>do</strong>, cilíndrico Clava<strong>do</strong>, cilíndrico<br />
Comprimento <strong>do</strong> utrículo 870 (1.132) 2.125 μm 468 (623) 736 μm 470 (586) 740 µm 370 (882) 1.508 µm 500 (1.160) 1.360 µm 469 (686) 914 μm<br />
1.244 (1.565) 3.582<br />
µm<br />
Diâmetro <strong>do</strong> utrículo 90 (340) 550 μm 114 (193) 278 μm 100 (208) 340 µm 80 (170) 377 µm 120 (157) 280 µm 58 (103) 202 μm 150 (290) 490 µm<br />
Ápice <strong>do</strong> utrículo<br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
trunca<strong>do</strong><br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
trunca<strong>do</strong>, espessa<strong>do</strong> e<br />
lamela<strong>do</strong>.<br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
trunca<strong>do</strong><br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
subtrunca<strong>do</strong><br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
subtrunca<strong>do</strong><br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
trunca<strong>do</strong><br />
Arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>,<br />
subtrunca<strong>do</strong><br />
Morfologia <strong>do</strong>s<br />
Gametângios<br />
Ovóide, lanceovóide,<br />
lanceola<strong>do</strong><br />
Ovóide, lanceovóide,<br />
fusiforme<br />
Ovóide, cilíndrico, Ovóide, fusiforme Cilíndrico, fusiforme Cilíndrico, fusiforme<br />
Ovóide, lanceovóide,<br />
fusiforme<br />
Comprimento <strong>do</strong><br />
gametângio<br />
120 (229) 325 μm 149 (199) 232 μm 100 (159) 200 µm 180 (270) 300 µm 210 (238) 330 µm 188 (245) 292 μm 209 (280) 310 µm<br />
Diâmetro <strong>do</strong> gametângio<br />
Inserção <strong>do</strong> gametângio<br />
70 (87) 140 μm 61 (83) 106 μm 50 (72) 100 µm 50 (68) 110 µm 60 (68) 130 µm 58 (83) 108 μm 87 (90) 117 µm<br />
em relação ao ápice <strong>do</strong><br />
utrículo<br />
210 (468) 669 μm 198 (237) 297 μm 250 (276) 310 µm 210 (312) 380 µm<br />
290 (303) 340 µm<br />
277 (323) 392μm 400 (435) 565 µm
Tabela 2 – Distribuição <strong>do</strong>s representantes de <strong>Codium</strong> Stackhouse na costa brasileira, com base em material coleta<strong>do</strong> e exsicatas depositadas nos<br />
herbários (JPB,PEUFR,ALVB,HUEFS,RJ,RB,R, HB, RFA,SP,SPF,FLOR) <strong>do</strong> Brasil e de Berkeley (UC).<br />
Espécies<br />
C. decorticatum<br />
C. intertextum<br />
C. isthmocladum<br />
C. repens<br />
C. spongiosum<br />
C. taylorii<br />
<strong>Codium</strong> sp (= C.<br />
profudum)<br />
Piauí (PI)<br />
Ceará (CE)<br />
Rio Grande <strong>do</strong><br />
Norte (RN)<br />
Região<br />
Nordeste<br />
Paraíba (PB)<br />
Pernambuco<br />
(PE)<br />
Alagoas (AL)<br />
Sergipe (SE)<br />
Bahia (BA)<br />
Espírito Santo<br />
(ES)<br />
Região<br />
Sudeste<br />
Rio de Janeiro<br />
(RJ)<br />
São Paulo (SP)<br />
Paraná (PR)<br />
Região<br />
Sul<br />
Santa Catarina<br />
(SC)<br />
Rio Grande <strong>do</strong><br />
Sul (RS)<br />
Ambientes<br />
insulares<br />
Fernan<strong>do</strong> de<br />
Noronha (FN)<br />
Atol das Rocas<br />
(AR)<br />
Almirante<br />
Saldanha<br />
Expedições<br />
Oceanográficas<br />
0 1 0 1,2 1,2 1 0 1,2 1,2 1,2 1,2 1,2 1,2 1 0 0 0 2 0 2<br />
0 0 0 0 1 1 0 1 1 1,2 1 0 1 0 1,2 1 0 2 0 0<br />
1 1,2 1,2 1,2 1,2 1 2 1,2 1,2 1,2 2 1 1 0 1 0 2 2 2 2<br />
0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0<br />
0 0 0 0 0 0 0 0 1,2 1,2 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0<br />
0 1 0 1 1,2 1,2 0 1,2 1,2 1,2 1 1 1,2 0 1 0 0 0 0 0<br />
0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0<br />
Total de espécies 1 3 1 3 5 4 1 5 6 6 4 3 4 1 3 1 2 3 1 2<br />
Legenda: 0 = não encontra<strong>do</strong>; 1= Região entre-marés; 2= Região infralitoral.<br />
Akaroa<br />
Canopus<br />
Comissão<br />
Recife
FIGURAS
Legenda das figuras<br />
Figs. 1-8. <strong>Codium</strong> decorticatum (Woodw.) M. Howe. Fig. 1. Aspecto geral da planta<br />
crescen<strong>do</strong> sobre costão rochoso. Barra da escala = 3 cm. Figs. 2-3. Talos ramifica<strong>do</strong>s,<br />
com dicotomias curtas, coleta<strong>do</strong>s em águas agitadas no mesolitoral. Barra da escala = 1<br />
cm e 2 cm, respectivamente. Fig. 4. Talo com morfologia típica. Note dicotomias<br />
cuneadas e internós espaça<strong>do</strong>s. Barra da escala = 3 cm. Fig. 5. Planta <strong>do</strong> infralitoral.<br />
Observe talo pre<strong>do</strong>minantemente subcilíndrico com dicotomias espaçadas. Barra da<br />
escala = 5 cm. Fig. 6. Utrículo reprodutivo, portan<strong>do</strong> gametângio (gt). Barra da escala =<br />
500 µm. Fig. 7. Parte <strong>do</strong> utrículo portan<strong>do</strong> diferentes tipos de gametângios. Barra da<br />
escala = 500 µm. Fig. 8. Detalhe de parte <strong>do</strong> utrículo com gametângio (gt) ovóide. Note<br />
opérculo (op). Barra da escala = 100 µm.<br />
Figs. 9-15. Codiun intertextum F. S. Collins & Harvey. Fig. 9. Planta com talo de<br />
aspecto enruga<strong>do</strong>, coletada em zona de forte arrebentação. Barra da escala = 3 cm. Fig.<br />
10. Planta com talo pouco enruga<strong>do</strong>, coletada em ambiente de pouca arrebentação.<br />
Barra da escala = 1 cm. Fig. 11. Utrículos fortemente agrupa<strong>do</strong>s. Barra da escala = 300<br />
µm. Fig. 12. Detalhe <strong>do</strong>s utrículos. Barra da escala = 300 µm. Fig. 13. Detalhe <strong>do</strong><br />
utrículo reprodutivo, evidencian<strong>do</strong> gametângio cilíndrico (gt). Barra da escala = 50 µm.<br />
Fig. 14. Detalhe <strong>do</strong> utrículo com gametângio fusiforme (gt). Note opérculo (op) e<br />
cicatrizes de pêlos (cp). Barra da escala = 100 µm. Fig. 15. Detalhe da porção superior<br />
<strong>do</strong> utrículo, evidencian<strong>do</strong> constrição abaixo <strong>do</strong> ápice (seta tracejada) e cicatrizes <strong>do</strong>s<br />
pêlos dispostas em faixas (cp). Barra da escala = 100 µm.<br />
Figs 16-25. <strong>Codium</strong> isthmocladum Vickers. Fig. 16. Planta com hábito arbustivo, com<br />
dicotomias espaçadas, encontradas em poças recifais, em locais protegi<strong>do</strong>s. Barra da<br />
escala = 2 cm. Fig. 17. Planta com hábito arbustivo, dicotomias curtas, crescen<strong>do</strong> na<br />
zona entre-marés em locais bati<strong>do</strong>s. Barra da escala = 1 cm. Fig. 18. Planta com hábito<br />
arbustivo coletada sobre costão rochoso em local bati<strong>do</strong>. Barra da escala = 2 cm. Fig.<br />
19. Planta com hábito arbustivo, densamente ramifica<strong>do</strong>, ocorren<strong>do</strong> na região de<br />
infralitoral sobre nódulos de algas calcárias. Barra da escala = 2 cm. Figs. 20-21.<br />
Diferentes tipos de utrículos. Note presença de cicatrizes de pêlos (cp) e de gametângios<br />
(cg). Barra da escala = 100 µm e 200 µm, respectivamente. Fig. 22. Detalhe <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong>
utrículo. Observe ápice espessa<strong>do</strong> e lamela<strong>do</strong> (seta tracejada). Barra da escala = 50 µm.<br />
Fig. 23. Detalhe <strong>do</strong> utrículo, portan<strong>do</strong> gametângio (gt) ovóide. Barra da escala = 50 µm.<br />
Fig. 24. Detalhe <strong>do</strong> utrículo com gametângio fusiforme (gt). Barra da escala: 50 µm.<br />
Fig. 25. Utrículo portan<strong>do</strong> gametângio abortivo (ga). Barra da escala = 300 µm.<br />
Figs. 26-33. <strong>Codium</strong> repens P. Crouan & H. Crouan in Vickers. Fig. 26. Aspecto geral<br />
da planta recém coletada na região entre-marés. Barra da escala = 3 cm. Fig. 27.<br />
Aspecto geral <strong>do</strong> talo após fixação. Observe ramificação subdicotômica e anastomoses<br />
(seta tracejada) restritas a porção mediana. Barra da escala = 2 cm. Fig. 28. Aspecto<br />
geral de um exemplar de talo robusto e espesso, provavelmente proveniente da região<br />
<strong>do</strong> infralitoral. Barra da escala = 3 cm. Figs. 29-30. Utrículos reprodutivos:<br />
subcilíndrico (Barra da escala = 200 µm) e clava<strong>do</strong> (Barra da escala = 300 µm),<br />
respectivamente. Fig. 31. Detalhe de parte <strong>do</strong> utrículo, evidencian<strong>do</strong> gametângio<br />
cilíndrico (gt) e opérculo (op). Barra da escala = 50 µm. Figs. 32-33. Detalhe da porção<br />
superior <strong>do</strong> utrículo com cicatrizes de pêlos (cp). Barra da escala = 50 µm,<br />
respectivamente.<br />
Figs 34-40. <strong>Codium</strong> spongiosum Harvey. Fig. 34. Hábito geral da planta forman<strong>do</strong><br />
aglomera<strong>do</strong>s sobre o substrato rochoso. Barra da escala = 3 cm. Fig. 35. Talo de aspecto<br />
subgloboso. Barra da escala = 3 cm. Fig. 36. Aspecto geral <strong>do</strong>s utrículos frouxamente<br />
agrupa<strong>do</strong>s. Barra da escala = 0,5 cm. Fig. 37. Detalhe de parte <strong>do</strong>s utrículos<br />
reprodutivos com gametângios (gt). Observe cicatrizes de pêlos (cp) em faixas abaixo<br />
<strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Barra da escala = 200 µm. Figs. 38-40. Detalhe de parte <strong>do</strong>s<br />
utrículos reprodutivos evidencian<strong>do</strong> gametângios ovóides (Barra da escala = 100 µm),<br />
lanceovóides (Barra da escala = 200 µm) e cilíndricos (Barra da escala = 200 µm),<br />
respectivamente. Note opérculos (op) <strong>do</strong>s gametângios.<br />
Figs. 41-47. <strong>Codium</strong> taylorii P. C. Silva. Fig. 41. Aspecto de um exemplar coleta<strong>do</strong> na<br />
região entre-marés. Note talo densamente ramifica<strong>do</strong>. Barra da escala = 1 cm. Fig. 42.<br />
Aspecto de um exemplar coleta<strong>do</strong> em costão rochoso (região entre-marés). Observe talo<br />
subcilíndrico. Barra da escala = 2 cm. Figs. 43-44. Aspecto de exemplares coleta<strong>do</strong>s nos<br />
costões rochosos próximos a arrebentação. Observe ramos achata<strong>do</strong>s, com ramificações
terminais cervicornes. Barra da escala = 1 cm, respectivamente. Fig. 45. Utrículo<br />
clava<strong>do</strong> com ápice arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong>. Barra da escala = 200 µm. Fig. 46 Utrículos com<br />
gametângio (gt) cilíndrico. Barra da escala = 100 µm. Note cicatrizes de pelos (cp)<br />
abaixo <strong>do</strong> ápice <strong>do</strong> utrículo. Fig. 47. Utrículo evidencian<strong>do</strong> pêlo capita<strong>do</strong> (pc). Barra da<br />
escala = 200 µm.<br />
Figs 48-53. <strong>Codium</strong> sp. Fig. 48. Aspecto geral da planta. Barra da escala = 3 cm. Figs<br />
49-50. Utrículos subcilíndricos. Observe diferentes tipos de ápice, trunca<strong>do</strong> (Barra da<br />
escala = 500 µm) e arre<strong>do</strong>nda<strong>do</strong> (Barra da escala = 300 µm), respectivamente. Fig. 51.<br />
Detalhe de parte <strong>do</strong> utrículo, evidencian<strong>do</strong> a cicatriz <strong>do</strong> gametângio (cg). Barra da<br />
escala = 300 µm. Figs. 52–53. Parte <strong>do</strong>s utrículos, portan<strong>do</strong> gametângios (gt) ovóides<br />
(Barra da escala = 200 µm) e cilíndricos (Barra da escala = 200 µm), respectivamente.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 56<br />
4. RESULTADOS<br />
4.2. Manuscrito II:<br />
Análises filogenéticas das espécies brasileiras <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong><br />
Stackhouse (Bryopsidales - Chlorophyta) baseadas nas seqüências <strong>do</strong><br />
éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL.<br />
O trabalho será envia<strong>do</strong> para o JOURNAL OF PHYCOLOGY
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 57<br />
Análises filogenéticas das espécies brasileiras <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong><br />
Stackhouse (Bryopsidales-Chlorophyta) baseadas nas seqüências <strong>do</strong><br />
éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL.<br />
Maria de Fátima de Oliveira-Carvalho 1<br />
1 - Programa de Pós-Graduação em Botânica (PPGB), Universidade Federal Rural de<br />
Pernambuco – UFRPE.<br />
Mariana Cabral de Oliveira 2<br />
2 - Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo. Rua <strong>do</strong> Matão 321, Travessa 14<br />
– São Paulo – SP. CEP: 05508-900.<br />
Sonia Maria Barreto Pereira 3<br />
3 - Departamento de Biologia, Universidade Federal Rural de Pernambuco. Avenida<br />
Dom Manoel de Medeiros, s/n – Dois Irmãos – Recife – PE. CEP: 52171-900.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 58<br />
RESUMO<br />
O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> está representa<strong>do</strong> por 125 espécies e encontra-se amplamente<br />
distribuí<strong>do</strong>s nos ambientes marinhos de diversas localidades <strong>do</strong> globo. Devi<strong>do</strong> a grande<br />
plasticidade morfológica apresentada pelo <strong>gênero</strong>, a delimitação taxonômica de alguns<br />
representantes tem-se torna<strong>do</strong> bastante difícil. Atualmente, seqüências <strong>do</strong> primeiro exon<br />
da grande subunidade RUBISCO (rbcL) têm si<strong>do</strong> utilizada na delimitação molecular e<br />
<strong>filogenia</strong> de espécies. No presente estu<strong>do</strong>, as seqüências para o éxon 1 <strong>do</strong> rbcL foram<br />
obtidas de 24 amostras de seis espécies ocorrentes na costa brasileira como C.<br />
decorticatum, C. intertextum., C. isthmocladum, C. spongiosum, C. taylorii e C. repens.<br />
Em todas as amostras sequenciadas, o éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL apresentou 788 pares de<br />
base. Das 24 amostras seqüenciadas, dez seqüências únicas foram obtidas, as quais<br />
foram filogeneticamente analisadas com outras seqüências <strong>do</strong> GenBank, usan<strong>do</strong><br />
diferentes méto<strong>do</strong>s de inferências. As árvores resultantes foram similares, apresentan<strong>do</strong><br />
três principais agrupamentos monofiléticos: o agrupamento A, composto por espécies<br />
de forma prostrada, não ramificadas, e na maioria com utrículos agrupa<strong>do</strong>s e pequenos;<br />
o agrupamento B, na maioria consiste de espécies eretas, ramos cilíndricos com os<br />
utrículos individuais e grandes; e agrupamento C composto por espécies eretas, ramos<br />
cilíndricos a levemente achata<strong>do</strong>s, utrículos individuais, com tamanhos intermediários.<br />
As espécies, brasileiras agruparam com similares de outras localidades <strong>geográfica</strong>s e<br />
aparecem entre os principais agrupamentos monofiléticos. Estes resulta<strong>do</strong>s indicam que<br />
a colonização <strong>do</strong> Atlântico sul americano ocorreu muitas vezes possivelmente de<br />
espécies provenientes <strong>do</strong> In<strong>do</strong>-pacífico.<br />
Palavras Chave: Chlorophyta, Codiaceae, <strong>Codium</strong>, <strong>filogenia</strong> molecular, rbcL
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 59<br />
ABSTRACT<br />
The genus <strong>Codium</strong> is presented by 125 species and it is widely distributed in the marine<br />
environments from many localities in the globe. Because of its high morphological<br />
plasticity, the taxonomical delimitation of some representatives which compound the<br />
genus has found difficulties. Nowadays sequences of the first exon of the large rubisco<br />
subunit (rbcL) has been used for molecular species delimitation and phylogeny. In the<br />
present study, sequences for the rbcL exon 1 were obtained for 24 samples of six<br />
species occurring on the Brazilian coast as C. decorticatum, C. intertextum, C.<br />
isthmocladum, C. spongiosum, C. taylorii and C. repens. In all sequenced samples, the<br />
exon 1 of the gene rbcL showed 788 pairs of base. Of the 24 sequenced samples, ten<br />
unique sequences were obtained which were phylogenetically analyzed with other<br />
sequences from the GenBank, using different inference methods. The resulting trees<br />
were similar, presenting three main monophyletic groupings: A, composed of mat-<br />
forming, unbranched species mostly with composite and small utricles; B, composed of<br />
mostly erect, cylindrical branched species with simple and large utricles; and C<br />
composed of mostly erect, cylindrical to flattened branched species with simple and<br />
intermediate size utricles. The Brazilian species grouped with similar from other<br />
geographical localities and are observed among the main monophyletic groupings.<br />
These results indicate that the colonization of South American Atlantic occurred many<br />
times possibly with species from the In<strong>do</strong>-Pacific.<br />
Key words: Chlorophyta, Codiaceae, <strong>Codium</strong>, molecular phylogeny, rbcL
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 60<br />
INTRODUÇÃO<br />
<strong>Codium</strong> Stackhouse é um <strong>gênero</strong> cosmopolita, amplamente distribuí<strong>do</strong> nos<br />
ambientes marinhos de diversas localidades <strong>do</strong> globo, com exceção para os ambientes<br />
polares e atualmente engloba 125 espécies. No entanto, a maioria das espécies <strong>do</strong><br />
<strong>gênero</strong> encontra-se distribuída nas zonas temperadas e subtropicais (Goff et al. 1992,<br />
Pedroche et al. 2002, Verbruggen et al. 2007).<br />
O talo é caracteriza<strong>do</strong> pelo aspecto esponjoso, devi<strong>do</strong> ao denso entrelaçamento<br />
<strong>do</strong>s filamentos cenocíticos (Graham & Wilcox 2000). Anatomicamente, a região<br />
medular é constituída por filamentos cilíndricos, incolores, que se alargam para a<br />
extremidade originan<strong>do</strong> os utrículos, caracterizan<strong>do</strong> a camada cortical (Van den Hoek et<br />
al. 1995, Pedroche 2001).<br />
A marcada plasticidade morfológica apresentada dentre e entre populações, tem<br />
si<strong>do</strong> relatada por diversos autores como Silva (1951), Chacana et al. (1996), Pedroche et<br />
al. (2002). Em conseqüência desta plasticidade, a sistemática <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> é bastante<br />
complexa e confusa (Chacana et al. 1996, Shimada et al. 2004).<br />
Na tentativa de elucidar a taxonomia de <strong>gênero</strong>s problemáticos, com marcada<br />
plasticidade morfológica e a dificuldade de precisar as causa dessa variação (se são<br />
ecológicas ou genéticas), há uma tendência de privilegiar o uso de novas tecnologias,<br />
como o sequenciamento de áci<strong>do</strong>s nucléicos, microscopia eletrônica, análise de<br />
cariótipos e análises numéricas de da<strong>do</strong>s para delimitar e reunir táxons em diferentes<br />
níveis taxonômicos (Rodrigues 1998).<br />
Nas algas é relativamente comum a plasticidade morfológica e a presença de<br />
espécies crípticas (Oliveira 2001) e o recente uso de marca<strong>do</strong>res moleculares tem<br />
possibilita<strong>do</strong> avaliar a biodiversidade de mo<strong>do</strong> rápi<strong>do</strong> e eficiente. No momento, o
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 61<br />
sequenciamento de DNA é a técnica mais poderosa para detectar polimorfismo no<br />
genótipo e tem si<strong>do</strong> bastante utilizada na comparação de diferentes níveis taxonômicos<br />
(Oliveira 1998).<br />
Nas macroalgas, os estu<strong>do</strong>s filogenéticos têm-se basea<strong>do</strong> nas seqüências de<br />
DNA de diferentes moléculas. Essas regiões são denominadas de marca<strong>do</strong>res<br />
moleculares, sen<strong>do</strong> que a maioria destes estu<strong>do</strong>s estão baseadas na região <strong>do</strong>s genes<br />
ribossomais, incluin<strong>do</strong> as seqüências <strong>do</strong>s genes que codificam para a subunidade<br />
pequena (SSU rDNA) e para a subunidade grande (LSU rDNA) <strong>do</strong> RNA ribossomal<br />
(rRNA), além <strong>do</strong>s espaça<strong>do</strong>res internos transcritos (ITS) entre esses genes.<br />
Pedroche (2001) analisou fragmentos de 716 pares de base <strong>do</strong> LSU rDNA <strong>do</strong><br />
genoma mitocondrial para dez táxons de <strong>Codium</strong> ocorrentes no Pacífico mexicano. As<br />
tipologias obtidas neste estu<strong>do</strong>, confirmaram a existência de grupos monofiléticos e que<br />
o LSU <strong>do</strong> rDNA mitocondrial é um excelente marca<strong>do</strong>r para propor hipóteses<br />
filogenéticas neste <strong>gênero</strong>.<br />
Outras regiões, como o rbcL também tem si<strong>do</strong> bastante utilizada. O gene rbcL<br />
codifica a subunidade grande da enzima ribulose – 1,5 – bifosfato carboxilase<br />
oxigenase, mais conhecida como RUBISCO (Provan et al. 2004). Este gene encontra-se<br />
localiza<strong>do</strong> no genoma <strong>do</strong> cloroplasto <strong>do</strong>s organismos fotossintetizantes (Manhart &<br />
VonderHaar 1991, Hanyuda et al. 2000).<br />
No genoma <strong>do</strong> cloroplasto, regiões não codifica<strong>do</strong>ras como os introns, tem si<strong>do</strong><br />
reporta<strong>do</strong>s em vários genes. Nas Chlorophyta, introns no gene rbcL têm si<strong>do</strong> relata<strong>do</strong>s<br />
para alguns <strong>gênero</strong>s da classe Ulvophyceae, como Bryopsis maxima Okamura (Kono et<br />
al. 1991), <strong>Codium</strong> fragile (Suringar) Hariot (Manhart & Vonderhaar 1991) e no <strong>gênero</strong><br />
Caulerpa J. V. Lamouroux (Hanyuda et al. 2000). As inferições filogenéticas no <strong>gênero</strong>
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 62<br />
<strong>Codium</strong> em sua maioria está baseada no éxon 1 gene rbcL. Este tem si<strong>do</strong> amplamente<br />
utiliza<strong>do</strong> para análises filogenéticas em organismos fotossintetizantes por se tratar de<br />
um gene com seqüência muito estável, onde o exon 1 possui aproximadamente o mesmo<br />
tamanho em todas as plantas verdes, com exceção para as angiospermas (Hanyuda et al.<br />
2000).<br />
Relativamente, ainda são poucos os estu<strong>do</strong>s que enfocam seqüências de<br />
nucleotídeos <strong>do</strong> gene rbcL para o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong>. Alguns trabalhos enfocaram a espécie<br />
invasiva <strong>Codium</strong> fragile (Goff et al. 1992, Manhart et al. 1989, Francis et al. 1987).<br />
Inferições filogenéticas basean<strong>do</strong>-se no exon 1 <strong>do</strong> rbcL foram realizadas por Shimada et<br />
al. (2004) ao analisarem cerca de 613 pares de base <strong>do</strong> referi<strong>do</strong> gene para 18 espécies de<br />
<strong>Codium</strong> no Japão. Recentemente Verbruggen et al. (2007) fizeram uma ampla análise,<br />
incluin<strong>do</strong> 74 táxons de <strong>Codium</strong> de diversas localidades, basean<strong>do</strong>-se em 227 seqüências<br />
<strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> gene rbcL para propor relações filogenéticas e fito<strong>geográfica</strong>s dentro <strong>do</strong><br />
<strong>gênero</strong>.<br />
No Brasil, sete táxons foram descritos para o <strong>gênero</strong>: C. decorticatum (Woodw.)<br />
M. Howe, C. intertextum Collins & Herv., C. isthmocladum Vickers, C. profundum<br />
Silva & Chacana, C. repens P. Crouan ex Vickers, C. spongiosum Harv. e C. taylorii P.<br />
C. Silva, distribuí<strong>do</strong>s desde o litoral <strong>do</strong> Piauí ao litoral <strong>do</strong> Rio Grande <strong>do</strong> Sul. No<br />
entanto, o conhecimento da flora de <strong>Codium</strong> para o Brasil, está restrito a um número<br />
pequeno de publicações, onde os táxons estão registra<strong>do</strong>s na forma de listagem ou em<br />
levantamentos florísticos gerais (Joly 1957, 1965, Yoneshigue-Braga 1970, Ugadim<br />
1973, Ugadim & Pereira 1978, Pereira et al. 1981, Teixeira et al. 1985, Pereira &<br />
Accioly 1998; Yoneshigue & Valentin 1988, Pereira et al. 2002, Oliveira-Carvalho et al.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 63<br />
2003, Yoneshigue-Valentin et al. 2006, Pereira et al. 2007). Poucos trabalhos tratam<br />
exclusivamente da taxonomia <strong>do</strong> grupo (Silva 1960 e Alves & Moura 2005).<br />
Até o presente momento, nenhum estu<strong>do</strong> filogenético abordan<strong>do</strong> o <strong>gênero</strong> foi<br />
realiza<strong>do</strong> no Brasil e, diante disto, o presente trabalho tem por finalidade de detectar<br />
relações filogenéticas entre as espécies de <strong>Codium</strong> ocorrentes no litoral brasileiro a<br />
partir das seqüências <strong>do</strong> éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL.<br />
MATERIAL E MÉTODOS<br />
Amostras de <strong>Codium</strong>. Em diversas localidades <strong>do</strong> litoral brasileiro, foram<br />
coletadas amostras de <strong>Codium</strong> para as análises moleculares (Tabela 1). Em campo,<br />
foram selecionadas as porções jovens <strong>do</strong> talo, e no intuito de remover possíveis epífitas,<br />
as porções foram limpas com auxílio de escova dental de cerdas flexíveis. Após a<br />
limpeza, as porções foram secas em papel toalha e cortadas em pequenos pedaços, com<br />
auxílio de tesouras ou estiletes, sen<strong>do</strong> imediatamente acondicionadas em recipientes<br />
plásticos devidamente etiqueta<strong>do</strong>s, conten<strong>do</strong> sílica gel e/ou etanol a 70%.<br />
Extração de DNA. A extração de DNA foi processada na Universidade de São<br />
Paulo (USP) no Laboratório de Algas Marinhas Edson José de Paula (LAM). As<br />
amostras de <strong>Codium</strong> foram submetidas ao protocolo manual de extração de DNA<br />
usan<strong>do</strong> CTAB (brometo de cetiltrimetilamônio). O tampão de extração CTAB é<br />
constituí<strong>do</strong> pelos seguintes reagentes (água deionizada miliq, CTAB a 2%, NaCl a 5%,<br />
0,5 M de EDTA, PVP a 1% e 1 M Tris-Hcl com pH 8). As amostras de <strong>Codium</strong> foram<br />
maceradas em nitrogênio líqui<strong>do</strong> com auxílio de almofariz e pistilo, previamente<br />
resfriadas a -20 0 C, até a obtenção de um pó fino. O macera<strong>do</strong> foi adiciona<strong>do</strong> a 700 μL<br />
<strong>do</strong> tampão CTAB, juntamente com 7 μL de proteinase K (20 mg/mL) previamente
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 64<br />
aqueci<strong>do</strong>s em tubo de eppen<strong>do</strong>rf (1,5 mL) em banho seco a 60 0 C. O extrato foi<br />
incuba<strong>do</strong> a 60 0 C por 30-40 minutos em banho seco. Após este perío<strong>do</strong>, adicionou-se à<br />
amostra 250 μL de acetato de potássio (KOAC) e conservou-se a -20 0 C por 30 minutos.<br />
A amostra foi centrifugada a 14.000 rpm a 4 0 C, por aproximadamente 30 minutos. A<br />
fase aquosa da amostra foi transferida para um novo tubo de eppen<strong>do</strong>rf, onde foi<br />
adiciona<strong>do</strong> um volume de clorofórmio: alcool isomílico (24:1), onde foi centrifugada<br />
por 10 minutos. Novamente foi transferida a fase aquosa para um novo tubo,<br />
adicionan<strong>do</strong>-se um volume de clorofórmio: alcool isomílico, centrifugan<strong>do</strong> por cinco<br />
minutos. A fase aquosa da amostra foi transferida para um novo tubo de eppen<strong>do</strong>rf<br />
devidamente etiqueta<strong>do</strong>, onde foi adiciona<strong>do</strong> 0,8 volume de isopropanol (100%),<br />
incuban<strong>do</strong>-a por um perío<strong>do</strong> de 30 minutos à -20 0 C. Após centrifugação (14.000 rpm)<br />
por 20 minutos, desprezou-se o sobrenadante e o tubo conten<strong>do</strong> o DNA foi seco em<br />
centrífuga a vácuo durante 30 minutos. O DNA da amostra foi diluí<strong>do</strong> em 50 μL de<br />
tampão 0,1 X TE (Tris 10 mM, pH 8.0 e EDTA 1mM). As amostras de DNA total<br />
foram conservadas a -20 0 C. Para a verificação da qualidade e quantidade de DNA<br />
extraí<strong>do</strong>, foi retirada uma alíquota de 5 μL <strong>do</strong> DNA, a qual foi submeti<strong>do</strong> a eletroforese<br />
em gel de agarose 0,7% em TBE (Tris 445 mM, áci<strong>do</strong> bórico 445 mM e 10 mM<br />
EDTA), cora<strong>do</strong> com brometo de etídio (Sambrook et al. 1989).<br />
Amplificação por PCR (Reação da Cadeia da Polimerase). Para a amplificação<br />
<strong>do</strong> éxon 1 <strong>do</strong> gene que codifica a subunidade grande (rbcL) da enzima ribulose - 1,5 -<br />
bifosfato carboxilase-oxigenase (rubisco), foram utiliza<strong>do</strong>s os seguintes primers: 12-34F<br />
(5’- AAC TGA AAC TAA AGC AGG TGC AG- 3’) e 799-778R (5’- GCA TRA TAA<br />
TAG GTA CGC CRA A-3’), conforme comunicação pessoal de H. Verbruggen, cujas<br />
seqüências <strong>do</strong>s primers estão publicadas em Verbruggen et al. 2007. Nas reações de
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 65<br />
PCR, foram utiliza<strong>do</strong>s mini-tubos conten<strong>do</strong> as seguintes proporções: 39,25 μL de H2O<br />
miliq; 5μL de tampão 10X; 1,5 μL de MgCl2; 1μL de dNTP; 1 μL de cada primer; 1 μL<br />
de DNA total e 0,25 μL de Taq DNA polymerase, ten<strong>do</strong> volume final 50 μL. Os mini-<br />
tubos foram conduzi<strong>do</strong>s para reação de PCR em termocila<strong>do</strong>r Minicycler TM , (MJ<br />
Research) nos seguintes ciclos: 94 0 C por 4 min; 35X (94 0 C por 30 seg, 45 0 C por 1 min;<br />
72 0 C por 2 min) e 72 0 C por 7 min. O produto da PCR foi visualiza<strong>do</strong> e qualifica<strong>do</strong> em<br />
eletroforese em gel de agarose 0,7% cora<strong>do</strong> com brometo de etídio conforme descrito<br />
acima (Sambrook et al. 1989).<br />
Purificação <strong>do</strong> produto da PCR. Para minimizar eventuais erros de<br />
incorporação de bases durante a PCR, foram realizadas três reações de PCR<br />
independentes para cada amostra de DNA, as quais foram reunidas antes da purificação<br />
(Baldwin et al. 1995). Os produtos obti<strong>do</strong>s foram purifica<strong>do</strong>s em colunas de<br />
MicroSpin TM (Amersham Pharmacia Biotech, Buckinghamshire), conforme o protocolo<br />
<strong>do</strong> fornece<strong>do</strong>r. O DNA purifica<strong>do</strong> foi analisa<strong>do</strong> em gel de agarose a 0,7% conforme<br />
descrito acima e quantifica<strong>do</strong> através da comparação com marca<strong>do</strong>r padrão (1 KB<br />
Ladder) da Invitrogen através da estimativa visual.<br />
Sequenciamento. A reação de sequenciamento foi feita com aproximadamente<br />
40 ng <strong>do</strong> produto de DNA purifica<strong>do</strong>, através <strong>do</strong> kit de sequenciamento “BigDye TM<br />
Terminator Cycle Sequencing Ready Reaction” da Applied Biosystems (Foster City,<br />
EUA). O kit de seqüenciamento é constituí<strong>do</strong> por dNTP, dideoxinucleosídeos (ddNTP)<br />
com marca<strong>do</strong>res fluorescentes, tampão, cloreto de magnésio e enzima Taq polimerase.<br />
Para cada reação de seqüenciamento foram utilizadas as seguintes proporções: 2 μL de<br />
BigDye; 2 a 5 μL <strong>do</strong> DNA purifica<strong>do</strong> (dependen<strong>do</strong> da amostra) e 1 μL de primer (10<br />
pmol). No sequenciamento, foi utiliza<strong>do</strong> o primer 12-34F para as seqüências diretas e o
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 66<br />
primer 799-778R para as seqüências reversas, em reações independentes. A reação de<br />
seqüenciamento foi realizada em termocicla<strong>do</strong>r MiniCycler (MJ Research) nas<br />
seguintes condições de ciclo: 40 X (96 0 C por 10 seg., 54 0 C por 20 seg., 60 0 C por 4<br />
min). As precipitações <strong>do</strong>s produtos obti<strong>do</strong>s foram feitas adicionan<strong>do</strong>-se aos mini-tubos<br />
40 μL de isopropanol (65%), os quais foram envolvi<strong>do</strong>s em papel alumínio e manti<strong>do</strong>s<br />
em temperatura ambiente por 20 minutos. Logo em seguida, as amostras foram<br />
centrifugadas a 14.000 rpm por 25 minutos em temperatura ambiente, e os<br />
sobrenadantes foram descarta<strong>do</strong>s com auxílio de micropipetas. Nos mini-tubos, foram<br />
adiciona<strong>do</strong>s 200 μL de Etanol (60%), onde foram novamente centrifuga<strong>do</strong>s a 14.000<br />
rpm por 10 minutos em temperatura ambiente e os sobrenadantes despreza<strong>do</strong>s com<br />
auxílio de micropipetas. O produto foi seco em centrifuga a vácuo por<br />
aproximadamente 30 minutos. As amostras de DNA foram seqüenciadas em<br />
seqüencia<strong>do</strong>r automático ABI PRISM TM 3100 Genetic Analizer (Applied Biosystems).<br />
Construção das matrizes de alinhamento - Seqüências consenso <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL<br />
foram obtidas neste trabalho para 24 amostras de <strong>Codium</strong> (Tabela 1). Cada seqüência<br />
consenso foi montada a partir de duas ou mais seqüências geradas pelos primers 12-34F<br />
(F: direto) e 799-778R (R: reverso) no programa BioEdit (Hall 1999). Os<br />
cromatogramas foram checa<strong>do</strong>s quan<strong>do</strong> ocorriam divergências entre as seqüências F e<br />
R; caso não fosse possível resolver as divergências, o seqüenciamento era repeti<strong>do</strong>. As<br />
seqüências foram comparadas a outras disponíveis no GenBank utiliza<strong>do</strong> a ferramenta<br />
BLASTN (Altschul et al. 1990). As seqüências obtidas para as 24 amostras de <strong>Codium</strong><br />
foram comparadas através de uma matriz de distância genética utilizan<strong>do</strong> o programa<br />
BioEdit para a identificação de seqüências idênticas entre as diferentes amostras. As dez<br />
seqüências consenso únicas <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL obtidas neste trabalho para as amostras
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 67<br />
de <strong>Codium</strong> coletadas no Brasil e as seqüências das espécies importadas <strong>do</strong> GenBank<br />
(Tabela 2) foram alinhadas utilizan<strong>do</strong> o programa ClustalW dentro <strong>do</strong> BioEdit (Hall<br />
1999). O alinhamento gera<strong>do</strong> foi inspeciona<strong>do</strong> visualmente. Seqüências correspondentes<br />
aos primers de amplificação e regiões terminais 5’e 3’ foram removidas <strong>do</strong>s<br />
alinhamentos geran<strong>do</strong> uma matriz de 50 seqüências com 613 posições. Posteriormente<br />
foi incluída nessa matriz a seqüência de Bryopsis plumosa (Hudson) C. Agardh<br />
(GenBank accession nº. AB038480) para as análises feitas com grupo externo.<br />
Inferências filogenéticas. Todas as análises filogenéticas foram feitas no<br />
programa PAUP 4.0b8 (Swofford 2000). O modelo evolutivo apropria<strong>do</strong> foi<br />
seleciona<strong>do</strong> no Modeltest (Posada & Crandall 1998). Foram feitos <strong>do</strong>is conjuntos de<br />
análises, um geran<strong>do</strong> árvores não enraizadas e outro onde foi adicionada a seqüência de<br />
Bryopsis plumosa como grupo externo. Para as árvores sem o grupo externo (não<br />
enraizadas), o modelo escolhi<strong>do</strong>, estima<strong>do</strong> a partir <strong>do</strong>s da<strong>do</strong>s da matriz, foi GTR+I+G<br />
(no AIC - Akaike Information Criterion) com as seguintes freqüências de base: A =<br />
0.3239, C = 0.1049, G = 0.1882, T = 0.3830. O modelo de substituição de bases foi<br />
determina<strong>do</strong> como [A↔C] = 1.1316, [A↔T] = 0.4761, [A↔G] = 1.1661, [C↔G] =<br />
1.1588, [G↔T] = 1.0000, e [C↔T] = 1.7783. A proporção de sítios invariáveis<br />
considerada foi de 0.6589 e o parâmetro de <strong>distribuição</strong> gama foi de 0.6103 para taxa de<br />
heterogeneidade em sítios variáveis. As árvores foram inferidas a partir de três méto<strong>do</strong>s<br />
distintos: distância, máxima parcimônia e máxima verossimilhança. Para o méto<strong>do</strong> de<br />
distância, foi construída uma árvore de neighbour-joining (NJ) (Saitou & Nei 1987)<br />
com o modelo de substituição de Tamura & Nei (1993). A árvore de máxima<br />
parcimônia (MP) foi inferida por busca heurística. Foram considera<strong>do</strong>s 115 sítios<br />
informativos. Para ambos os méto<strong>do</strong>s descritos acima os ramos foram rearranja<strong>do</strong>s pelo
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 68<br />
algoritmo “tree bisection-reconnection” (TBR) e foram feitas análises de “bootstrap”<br />
(Felsenstein 1985) com 2000 replicatas.<br />
A árvore de máxima verossimilhança (ML) foi inferida por busca heuritica<br />
rápida. As outras especificações foram estimadas pelo Modeltest, conforme descrito<br />
acima para a árvore de NJ. A reamostragem por “bootstrap” foi feita para 100 replicatas<br />
devi<strong>do</strong> a limitações computacionais. As mesmas análises de inferências filogenéticas<br />
para NJ, MP (com 1000 replicatas de “bootstrap” cada) e ML (com 100 replicatas de<br />
“bootstrap”) foram repetidas conforme descrito acima para a mesma matriz, mas com a<br />
adição de um grupo externo (B. plumosa) geran<strong>do</strong>, desse mo<strong>do</strong>, árvores enraizadas. Para<br />
essa matriz de 51 seqüências e 613 posições foi feita nova análise no Modeltest (Posada<br />
& Crandall 1998) e o modelo seleciona<strong>do</strong> foi GTR+I+G (no AIC - Akaike Information<br />
Criterion) com as seguintes freqüências de base: A = 0.3273, C = 0.1108, G = 0.1800, T<br />
= 0.3818. O modelo de substituição de bases foi determina<strong>do</strong> como [A↔C] = 1.0458,<br />
[A↔T] = 0.4877, [A↔G] = 1.1583, [C↔G] = 1.1262, [G↔T] = 1.0000, e [C↔T] =<br />
1.7616. A proporção de sítios invariáveis considerada foi de 0.6382 e o parâmetro de<br />
<strong>distribuição</strong> gama foi de 0.5857 para taxa de heterogeneidade em sítios variáveis.<br />
Para todas as análises, os valores de “bootstrap” foram considera<strong>do</strong>s baixos até 70%,<br />
modera<strong>do</strong>s de 71% a 90% e altos acima de 90%.<br />
RESULTADOS<br />
Foram feitas extrações de DNA para 25 amostras de <strong>Codium</strong> sen<strong>do</strong> que dessas<br />
para 24 foi possível obter produto de PCR com os primers 12-34F e 799-778R que<br />
amplificam o éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL. Apenas para a amostra identificada como C.<br />
intertextum coletada na Praia <strong>do</strong> Rio Vermelho, Bahia, não foi possível amplificar e<br />
seqüenciar esse marca<strong>do</strong>r molecular. Entretanto, o não sequenciamento desta amostra
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 69<br />
não interferiu na análise <strong>do</strong>s da<strong>do</strong>s, uma vez que, outra amostra da mesma espécie para<br />
o esta<strong>do</strong> da Bahia foi seqüenciada. Para as demais amostras amplificadas e seqüenciadas<br />
o tamanho <strong>do</strong> éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL, incluin<strong>do</strong> os primers de PCR foi de 788<br />
nucleotídeos.<br />
As seqüências obtidas para as 24 amostras de <strong>Codium</strong> foram comparadas através<br />
de uma matriz de distância genética (Anexo 1). A partir dessa matriz, foi possível<br />
identificar quais amostras possuíam seqüências idênticas para o éxon 1 <strong>do</strong> gene rbcL;<br />
essa comparação resultou em dez seqüências únicas (Tabela 3). Para C. decorticatum<br />
foram obtidas duas amostras <strong>do</strong> esta<strong>do</strong> de Santa Catarina e duas <strong>do</strong> esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Rio de<br />
Janeiro, e as seqüências foram idênticas para as quatro amostras. O mesmo aconteceu<br />
para as sete amostras de C. intertextum coletadas desde Santa Catarina até o esta<strong>do</strong> da<br />
Bahia, e incluin<strong>do</strong> a amostra de Fernan<strong>do</strong> de Noronha (esta<strong>do</strong> de Pernambuco), para as<br />
três amostras de C. spongiosum coletadas na costa sudeste, e para duas amostras de C.<br />
repens coletadas em Pernambuco. Para as cinco amostras de C. taylorii foi observada<br />
uma divergência de no máximo 0,5%, sen<strong>do</strong> que as amostras <strong>do</strong> esta<strong>do</strong> de São Paulo,<br />
Rio de Janeiro se mostraram idênticas e das três amostras coletadas na Bahia, duas<br />
foram idênticas. A amostra Ctay9BA apresentou apenas <strong>do</strong>is nucleotídeos de<br />
divergência para as demais amostras da BA; como esses <strong>do</strong>is nucleotídeos estavam no<br />
início da seqüência que foi removi<strong>do</strong> na matriz gerada para as análises filogenéticas (ver<br />
material e méto<strong>do</strong>s), essa amostra passou a ser considerada na matriz como idêntica a<br />
Ctay07BA. As três amostras de C. isthmocladum apresentaram divergências de 0,12<br />
(para as amostras da Bahia e da Paraíba) a 1,4% (entre as amostras <strong>do</strong> Nordeste e a <strong>do</strong><br />
Espírito Santo). A maior divergência intra-específica encontrada foi observada para C.<br />
isthmocladum de 1,4 % (11 nucleotídeos). As divergências observadas entre espécies
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 70<br />
variaram de 1,9% (15 nucleotídeos) entre C. intertextum e C. spongiosum a 10,2% (80<br />
nucleotídeos) entre C. intertextum e C. isthmocladum.<br />
Inicialmente para as análises filogenéticas foram selecionadas todas as<br />
seqüências <strong>do</strong> éxon 1 <strong>do</strong> rbcL de <strong>Codium</strong> disponíveis no GenBank, com isso a matriz<br />
inicial ficou com 126 seqüências de tamanhos varia<strong>do</strong>s. Devi<strong>do</strong> à limitação<br />
computacional para analisar uma matriz tão grande, as seqüências geradas neste<br />
trabalho foram enviadas para o Dr. Verbruggen (Ghent University) que fez uma análise<br />
preliminar com sua matriz com 328 seqüências de <strong>Codium</strong> (a maioria ainda não<br />
disponível nos bancos de da<strong>do</strong>s). A partir dessa análise, foram selecionadas 41<br />
seqüências representativas <strong>do</strong>s ramos principais, eliminan<strong>do</strong> aquelas cuja seqüência era<br />
muito curta ou que se encontravam posicionadas em ramos longos para evitar distorções<br />
na árvore (“long branch attraction”; Holland et al. 2003). Além disso, foram incluí<strong>do</strong>s<br />
to<strong>do</strong>s os táxons próximos às amostras brasileiras analisadas por nós. A partir dessa<br />
seleção de táxons, foi gerada uma matriz com 50 seqüências, incluin<strong>do</strong> as seqüências<br />
brasileiras, que foi analisada de forma não-enraizada através de três diferentes méto<strong>do</strong>s<br />
de inferência filogenética, “neighbour-joining” (NJ), máxima parcimônia (MP) e<br />
máxima verossimilhança (ML), representadas respectivamente pelos anexos 2, 3 e 4. A<br />
Fig 1 resume os resulta<strong>do</strong>s encontra<strong>do</strong>s nas três análises.<br />
As mesmas análises foram realizadas a partir da mesma matriz com 50<br />
seqüências, mas com a adição de Bryopsis plumosa como grupo externo, geran<strong>do</strong> as<br />
seguintes árvores enraizadas “neighbour-joining” (NJ), máxima parcimônia (MP) e<br />
máxima verossimilhança (ML), representadas respectivamente pelos anexos 5, 6 e 7. A<br />
Fig. 2 resume os resulta<strong>do</strong>s encontra<strong>do</strong>s nas três análises.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 71<br />
Em todas as análises feitas, alguns agrupamentos monofiléticos foram<br />
constantes. O agrupamento denomina<strong>do</strong> de A (Fig. 1, 2) apresentou altos valores de<br />
“Bootstrap” (98 a 100%) em todas as análises e inclui duas espécies seqüenciadas nesse<br />
trabalho: C spongiosum que agrupou em todas as análises (com valores de “bootstrap”<br />
de 55 a 96%) com duas outras amostras da mesma espécie, uma <strong>do</strong> Japão e outra da<br />
África <strong>do</strong> Sul; e C. intertextum que agrupou com outra amostra dessa espécie<br />
proveniente da Jamaica. Em ambos os casos as análises moleculares confirmam a<br />
identificação da espécie feita através da análise <strong>do</strong>s caracteres morfológicos (Oliveira-<br />
Carvalho et al. da<strong>do</strong>s não publica<strong>do</strong>s). Outros táxons como C. hubsii, C. lucasii, C.<br />
arabicum e C. convolutum fazem também parte desse agrupamento A. Nas análises<br />
onde foi utilizada Bryopsis plumosa como grupo externo o agrupamento A é basal às<br />
demais espécie de <strong>Codium</strong> (Fig. 2).<br />
Outro agrupamento monofilético que se formou em todas as análises com<br />
modera<strong>do</strong> a altos valores de “Bootstrap” (65 a 100%) foi denomina<strong>do</strong> de B e inclui uma<br />
espécie seqüenciada nesse trabalho, C decorticatum que na análise incluin<strong>do</strong> o grupo<br />
externo B. plumosa se agrupou com outra amostra <strong>do</strong> mesmo táxon proveniente da costa<br />
Atlântica <strong>do</strong>s E.U.A. Esse agrupamento também incluiu C. duthieae e C. cylindricum.<br />
Nas análises com a adição <strong>do</strong> grupo externo (Fig. 2), esse agrupamento é enraiza<strong>do</strong><br />
pelos táxons C. galeatum, C. yezoensis e C. fragile, porém com baixos valores de<br />
“bootstrap”, sen<strong>do</strong> que nas análises não enraizadas esses táxons aparecem como uma<br />
politomia (Fig. 1).<br />
O terceiro agrupamento monofilético denomina<strong>do</strong> de C que se formou em todas<br />
as análises (com suporte de “bootstrap” de 51 a 96%), com exceção da análise de ML,<br />
com adição <strong>do</strong> grupo externo incluiu diversos táxons e três subgrupos monofiléticos,
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 72<br />
além de uma politomia na sua base que inclui os táxons C. bursa, C. gracile, C. latum,<br />
C. ovale, C. contractum, C. cf. latum e C. platycladus (Fig. 1, 2). Nos três subgrupos<br />
monofiléticos, denomina<strong>do</strong>s de C1, C2 e C3 encontram-se amostras brasileiras<br />
seqüenciadas nesse trabalho.<br />
O subgrupo C1 teve suporte de “bootstrap” de 51 a 96% para as análises de MP<br />
e ML nas árvores não-enraizadas e com adição de grupo externo. Nesse subgrupo está<br />
incluída C. repens <strong>do</strong> Brasil que se agrupou com <strong>Codium</strong> sp. e C. repens ambas <strong>do</strong><br />
Caribe e C. cf. tenue das Filipinas, enraiza<strong>do</strong>s em todas as análises por C. geppiorum<br />
(EF108021) de Belize e por C. intricatum <strong>do</strong> Japão nas análises de MP e ML.<br />
O subgrupo C2, com suporte de “bootstrap” de 81 a 100% em todas as análises,<br />
inclui as amostras de C. taylorii <strong>do</strong> Brasil que se agruparam com as outras amostras da<br />
mesma espécie provenientes <strong>do</strong> Caribe e da Florida (E.U.A.), enraizadas por outra C.<br />
geppiorum (EF108020) de Oman.<br />
O subgrupo C3, com suporte de “bootstrap” de 76 a 86% em todas as análises,<br />
inclui três amostras brasileiras de C. isthmocladum que se agruparam com outras três<br />
amostras dessa mesma espécie de outros locais (com suporte de “bootstrap” de 94 a<br />
99% em todas as análises), enraizada por C. platylobium J. E. Areschoug da África <strong>do</strong><br />
Sul que por sua vez está enraizada por uma terceira, C. geppiorum O. C. Schimidt<br />
(EF108012) <strong>do</strong> Sri Lanka, e C. isthmocladum (EF108036) da Flórida (E.U.A.). Das três<br />
amostras de C. isthmocladum coletadas no Brasil, duas delas (Cist11PB e Cist15BA) se<br />
agruparam com duas amostras provenientes <strong>do</strong> Caribe com altos valores de “bootstrap”<br />
(91 a 100%) em todas as análises. A terceira (Cist03ES) se agrupou com C.<br />
isthmocladum subsp. clavatum (EF108025) também <strong>do</strong> Caribe (com altos valores de<br />
“bootstrap” 96 a 100% em todas as análises).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 73<br />
Além <strong>do</strong>s grupos monofiléticos forma<strong>do</strong>s já descritos, nas análises não-<br />
enraizadas de NJ e ML C. megalophysum P. C. Silva e C. cranwelliae Setchell<br />
agruparam com suporte modera<strong>do</strong> de “bootstrap” (84 e 74% respectivamente).<br />
DISCUSSÃO<br />
A taxonomia baseada apenas em caracteres morfológicos para <strong>Codium</strong> é<br />
extremamente complexa, da<strong>do</strong> o grande número de espécies descritas para o <strong>gênero</strong>, a<br />
grande plasticidade fenotípica e sua ampla <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong>. Seqüências<br />
moleculares para o exon 1 <strong>do</strong> gene rbcL têm se mostra<strong>do</strong> adequadas para a identificação<br />
e delineação de espécies, além de prover um arcabouço filogenético que pode ser usa<strong>do</strong><br />
para avaliar a utilidade <strong>do</strong>s caracteres morfológicos, hipóteses bio<strong>geográfica</strong>s,<br />
ocorrência de espécies crípticas e identificação de espécies invasoras (Shimada et al.<br />
2004; Verbruggen et al. 2007).<br />
Embora Verbruggen et al. (2007) tenham feito uma ampla análise filogenética<br />
incluin<strong>do</strong> centenas de amostras de <strong>Codium</strong> de to<strong>do</strong> o mun<strong>do</strong>, essa análise é<br />
relativamente pobre em espécies <strong>do</strong> Oceano Atlântico Americano, e nenhuma espécie<br />
coletada no Brasil foi incluída. Além disso, os mesmos autores argumentam que apenas<br />
através de análises regionais, baseadas em uma análise detalhada da morfologia e em<br />
análises de marca<strong>do</strong>res moleculares será possível obter um conhecimento mais<br />
abrangente sobre a taxonomia e <strong>filogenia</strong> das espécies de <strong>Codium</strong>.<br />
Neste trabalho foram analisadas 24 amostras atribuídas a seis espécies da costa<br />
brasileira, coletadas de Santa Catarina até a Paraíba. As divergências observadas no<br />
exon 1 <strong>do</strong> rbcL entre espécies brasileiras variaram de 1,9% entre C. intertextum e C.<br />
spongiosum a 10,2% entre C. intertextum e C. isthmocladum. Segun<strong>do</strong> Verbruggen et
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 74<br />
al. (2007) a maior divergência entre espécies de <strong>Codium</strong> não passa de 14%, sen<strong>do</strong> que<br />
as divergências entre os <strong>gênero</strong>s os <strong>Codium</strong> e Bryopsis J. V. Lamouroux são de no<br />
mínimo 16%.<br />
Utilizan<strong>do</strong>-se as seqüências geradas para o éxon 1 <strong>do</strong> rbcL das amostras<br />
brasileiras e outras seqüências disponíveis no GenBank foram feitas análises<br />
filogenéticas não-enraizadas e enraizadas com a adição de um grupo externo. O uso ou<br />
não de um grupo externo é uma questão bastante complexa nas análises filogenéticas<br />
para o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong>, amplamente discutida em Verbruggen et al. (2007). Esses<br />
autores consideram que a seqüência disponível mais próxima de <strong>Codium</strong> é de Bryopsis<br />
plumosa (Huds.) C. Agardh<br />
, ambas pertencentes à ordem Bryopsidales (Lam & Zechman 2006); mesmo<br />
assim, as seqüências <strong>do</strong>s <strong>do</strong>is <strong>gênero</strong>s apresentam uma considerável divergência que<br />
pode levar a uma distorção das árvores pelo efeito de “atração de ramos longos” (“long<br />
branch attraction”). Para evitar tal efeito, fizemos análises não-enraizadas e removemos<br />
da matriz de alinhamento os táxons situa<strong>do</strong>s em ramos longos (ou seja, táxons bastante<br />
divergentes) e que não tinham relação direta com as espécies brasileiras. A seleção <strong>do</strong>s<br />
táxons para inclusão nas análises foi possível graças a uma análise prévia feita pelo Dr.<br />
H. Verbruggen onde ele incluiu as seqüências geradas neste estu<strong>do</strong> em sua grande<br />
matriz de da<strong>do</strong>s. Tomada essa precaução da remoção de táxons situa<strong>do</strong>s em ramos<br />
longos, as análises obtidas para as árvores enraizadas e não-enraizadas deram resulta<strong>do</strong>s<br />
semelhantes, sen<strong>do</strong> possível observar três agrupamentos monofiléticos principais<br />
denomina<strong>do</strong>s de A, B e C em todas as análises. Os resulta<strong>do</strong>s obti<strong>do</strong>s no presente estu<strong>do</strong><br />
se assemelham muito com as análises de Verbruggen et al. (2007) e a inclusão das<br />
amostras brasileiras corrobora as análises apresentadas por esses autores.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 75<br />
Nas análises, o agrupamento A que se refere ao ramo basal da árvore enraizada,<br />
está representa<strong>do</strong> por espécies de hábito prostra<strong>do</strong>, ausentes de ramificação,<br />
pertencentes ao sub<strong>gênero</strong> Tylecodium. Neste agrupamento, estão inseridas duas<br />
espécies encontradas no Brasil (C spongiosum e C. intertextum), sen<strong>do</strong> esta última<br />
forma<strong>do</strong>ra de tapetes nos substratos rochosos. No agrupamento A, encontram-se as<br />
espécies que possuem utrículos pre<strong>do</strong>minantemente agrupa<strong>do</strong>s e estreitos, corroboran<strong>do</strong><br />
os da<strong>do</strong>s obti<strong>do</strong>s por Verbruggen et al. (2007).<br />
Espécies pertencentes ao sub<strong>gênero</strong> Shizocodium foram pre<strong>do</strong>minantes nos<br />
demais agrupamentos. O agrupamento B consiste de espécies de hábito ereto, com<br />
ramos pre<strong>do</strong>minantemente cilíndricos, com ramificações dicotômicas, sen<strong>do</strong><br />
caracterizadas por utrículos individuais e grandes. Neste agrupamento, apenas uma<br />
espécie (C. decorticatum) coletada no Brasil esteve presente. O agrupamento C (C1, C2<br />
e C3) em sua maioria está constituí<strong>do</strong> por espécies de hábito ereto, com ramos<br />
cilíndricos a levemente achata<strong>do</strong>s, utrículos geralmente individuais, com tamanhos<br />
intermediários. Neste agrupamento, três espécies coletadas no Brasil estiveram<br />
presentes, uma de hábito procumbente (C. repens) e duas de hábito ereto (C.<br />
isthmocladum e C. taylorii), reforçan<strong>do</strong> os da<strong>do</strong>s obti<strong>do</strong>s por Verbruggen et al. (2007).<br />
Como demonstra<strong>do</strong> nas árvores filogenéticas, as amostras brasileiras aparecem<br />
espalhadas nos três agrupamentos monofiléticos principais, indican<strong>do</strong> claramente a<br />
presença de espécies que colonizaram a costa Atlântica Americana proveniente de floras<br />
de diferentes localidades <strong>geográfica</strong>s. Para que isso tenha ocorri<strong>do</strong>, pressupõe-se um<br />
eficiente mecanismo de dispersão, possivelmente através de porções vegetativas que se<br />
fragmentam e são carregadas pelas correntes, ou por outros fatores como, por exemplo,<br />
a espécie C. fragile subsp. tomentosoides nativa <strong>do</strong> Japão, considerada como a
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 76<br />
macroalga mais invasiva no mun<strong>do</strong>. A dispersão dessa espécie está provavelmente<br />
relacionada à intervenção humana através das embarcações e também associada à<br />
aquacultura de moluscos (Ranus 1971, Dromgoole 1975, Trowbridge & Todd 1999,<br />
Bégin & Sheibling 2003).<br />
Os três agrupamentos principais observa<strong>do</strong>s nas nossas árvores filogenéticas<br />
incluem espécies <strong>do</strong>s três principais oceanos (Atlântico, Pacífico e Índico). A<br />
diversidade maior de espécies está no In<strong>do</strong>-Pacífico sen<strong>do</strong> que as espécies <strong>do</strong> Atlântico<br />
geralmente estão em cla<strong>do</strong>s deriva<strong>do</strong>s de espécies <strong>do</strong> In<strong>do</strong>-Pacífico. Essas análises<br />
indicam uma origem e diversificação <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> no In<strong>do</strong>-Pacífico, sen<strong>do</strong> que suas<br />
espécies dispersaram para o Atlântico em diferentes ocasiões (Verbruggen et al. 2007).<br />
Entretanto, algumas espécies parecem ter se diversifica<strong>do</strong> e permaneci<strong>do</strong> restritas ao<br />
oceano Atlântico americano, como é o caso de C. isthmocladum, C. taylorii, C.<br />
decorticatum e C. intertextum. Por outro la<strong>do</strong>, C. spongiosum parece ser uma espécie<br />
cosmopolita, que está presente no Atlântico e no In<strong>do</strong>-Pacífico. A circunscrição das<br />
espécies e de suas distribuições <strong>geográfica</strong>s ainda depende de estu<strong>do</strong>s mais<br />
regionaliza<strong>do</strong>s.<br />
Nas análises, verifica-se que na árvore enraizada, como também na árvore não-<br />
enraizada, C. geppiorum esteve amplamente distribuída no grupo monofilético C,<br />
estan<strong>do</strong> presente nos três subgrupos (C1, C2 e C3). Esta espécie está inserida no<br />
complexo C. geppiorrum, o qual está constituí<strong>do</strong> por espécies de talos rastejantes,<br />
procumbentes ou decumbentes, anastomosa<strong>do</strong>s, encontra<strong>do</strong>s principalmente na Região<br />
In<strong>do</strong>-Pacífica, e muito próxima taxonomicamente com C. repens <strong>do</strong> Atlântico (Silva<br />
1960, Jones & Kraft 1984, Chang et al. 2002). Neste caso, fica evidente que é uma<br />
espécie mal delineada e necessita, portanto, de uma revisão acurada na sua taxonomia.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 77<br />
Segun<strong>do</strong> Chang et al. (2002) os táxons que compõem o complexo C. geppiorum<br />
apresentam uma taxonomia ainda mal delineada e freqüentemente são confundidas<br />
devi<strong>do</strong> ao contínuum encontra<strong>do</strong> no tamanho <strong>do</strong>s utrículos e outros caracteres<br />
morfológicos similares.<br />
Em geral, a taxonomia <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> está baseada na comparação <strong>do</strong>s<br />
caracteres morfológicos e anatômicos. No entanto, em alguns casos, é difícil fazer uma<br />
identificação apurada devi<strong>do</strong> à ausência de caracteres estáveis. Isto ocorre porque estes<br />
caracteres morfológicos apresentam extrema variação dentro da mesma espécie e entre<br />
populações (Silva 1951, Chacana et al. 1996, Pedroche et al. 2002, Shimada et al.<br />
2004).<br />
Apesar <strong>do</strong>s caracteres morfológicos serem insuficientes para uma análise mais<br />
ampla das espécies de <strong>Codium</strong>, como é relatada pelos autores acima, as análises desses<br />
caracteres levaram a identificações específicas, que foram corroboradas pelas análises<br />
de <strong>filogenia</strong> molecular para as amostras brasileiras. As espécies brasileiras seqüenciadas<br />
neste estu<strong>do</strong> se agruparam com amostras identificadas sob a mesma designação<br />
específica em cla<strong>do</strong>s monofiléticos, como C. spongiosum, C. taylorii, C. decorticatum,<br />
e C. intertextum. As amostras de C. isthmocladum coletadas no Brasil agruparam-se<br />
com outras três amostras <strong>do</strong> Caribe em um cla<strong>do</strong> monofilético, entretanto, uma amostra<br />
identificada também como C. isthmocladum <strong>do</strong> Atântico <strong>do</strong>s E.U.A. não está<br />
posicionada nesse cla<strong>do</strong>. Sugerimos, neste caso, uma revisão na taxonomia dessa<br />
espécie.<br />
Neste estu<strong>do</strong>, a utilização <strong>do</strong> marca<strong>do</strong>r molecular rbcL mostrou-se bastante útil<br />
na distinção de espécies de <strong>Codium</strong> e na construção de um arcabouço filogenético que<br />
permite uma análise mais detalhada das relações evolutivas e bio<strong>geográfica</strong>s dessas
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 78<br />
espécies, assim como foi verifica<strong>do</strong> por Shimada et al. (2004) e Verbruggen et al.<br />
(2007).<br />
AGRADECIMENTOS<br />
As autoras agradecem à Silvia R. Blanco da Universidade de São Paulo, pelo<br />
auxílio nas reações de seqüenciamento. Ao Biólogo e técnico Rosário Petti <strong>do</strong><br />
Laboratório de Algas Marinhas (LAM) da Universidade São Paulo, pela ajuda durante o<br />
desenvolvimento deste trabalho. Ao Dr. Heroen Verbruggen pelas as análises<br />
filogenéticas preliminares. Às agências de fomento, CNPq pelo apoio financeiro e<br />
bolsas e a Capes pela concessão de bolsa de Doutora<strong>do</strong> à primeira autora.<br />
REFERENCIAS<br />
Altschul, S. F., Gish, W., Miller, W., Myers, E. W. & Lipman, D. J. 1990. Basic local<br />
alignment search tool. J. Mol. Biol. 215: 403-410.<br />
Alves, A. M. & Moura, C. W. N. 2005. O <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> (Chlorophyta, Codiaceae) no<br />
recife costeiro da Ilha de Itaparica, Bahia, Brasil. In: Reunião Brasileira de Ficologia<br />
10, 2004. Salva<strong>do</strong>r. Anais... Rio de Janeiro: Museu Nacional (Série Livros 10). pp.<br />
485-516.<br />
Baldwin, B. G., Sanderson, M. J., Porter, J. M., Wojciechowski, M. F., Campbell, C. S.<br />
& Donoghue, M. J. 1995. The ITS region of nuclear ribosomal DNA: a valuable<br />
source of evidence on angiosperm phylogeny. Ann. Missouri Bot. Gard. 82(2): 247-<br />
277.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 79<br />
Bégin, C. & Scheibling, R. 2003. Growth and survival of the invasive green alga<br />
<strong>Codium</strong> fragile spp. tomentosoides in tide pools on a rocky shore in Nova Scotia.<br />
Bot. Mar. 46: 404-412.<br />
Chacana, M. E., Silva, P. C. & Pedroche, F. F. 1996. Japonese species of crustose<br />
<strong>Codium</strong>. Phycologia 34: 16. Suppl.<br />
Chang, J. S., Dai, C. F. & Chang, J. 2002. A taxonomic and karyological study of the<br />
<strong>Codium</strong> geppiorum complex (Chlorophyta) in southern Taiwan, including the<br />
description of <strong>Codium</strong> nanwanense sp. nov. Bot. Bull. Acad. Sin. 43: 161-170.<br />
Dromgoole, I. F. 1975. Occurrence of <strong>Codium</strong> fragile subspecies tomentosoides in New<br />
Zeland waters. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research. 9(3):<br />
257-264.<br />
Felsenstein, J. 1985. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap.<br />
Evolution 39(4): 783-791.<br />
Francis, M. A, Balint, R. F. & Du<strong>do</strong>ck, B. S. 1987. A novel variety of 4.5S RNA from<br />
<strong>Codium</strong> fragile chloroplast. J. Biol. Chem. 262: 1848-54.<br />
Goff, L. J., Liddle, L., Silva, P. C., Voytek, M. & Coleman, A. W. 1992. Tracing<br />
species invasion in <strong>Codium</strong>, a siphonous green alga, using molecular tools. Am. J.<br />
Bot. 79: 179-1285.<br />
Graham, L. E. & Wilcox, L. W. 2000. Algae. Prentice-Hall, 640 pp.<br />
Hall, T. A. 1999. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and<br />
analysis program for Win<strong>do</strong>ws 95/98/NT. Nucl. Acids. Symp. Ser. 41:95-98.<br />
Hanyuda, T., Shogo, A. & Ueda, K. 2000. Variability in the rbcL introns of<br />
Caulerpalean algae (Chlorophyta, Ulvophyceae). J. Plant Res. 113: 403-413.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 80<br />
Holland, B. R., Penny, D. & Hendy, M. D. 2003. Outgroup misplacement and<br />
phycologenetic inaccuracy under a molecular clock – a simulation study. Syst. Biol.<br />
52: 229-238.<br />
Joly A. B. 1957. Contribuição ao conhecimento da flora ficológica marinha da Baía de<br />
Santos e Arre<strong>do</strong>res. Bolm. Fac. Filos. Ciênc. e Letras 217(14): 1-196.<br />
Joly, A. B. 1965. Flora marinha <strong>do</strong> litoral norte <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de São Paulo e regiões<br />
circunvizinhas. Bolm Fac. Filos. Ciênc. e Letras 21: 1-267.<br />
Jones, R. & Kraft, G. 1984. The genus <strong>Codium</strong> (Codiales, Chlorophyta) at Lord Howe<br />
Island (N.S.W.). Brunomia 7: 253-276.<br />
Kono, M., Satoh, H., Okabe, Y., Abe, Y. Nakayama, K. & Okada, M. 1991. Nucleotide<br />
sequence of the large subunit of ribulose-1,5-biphosphate carboxylase/oxygenase<br />
from the green alga Bryopsis maxima. Plant. Mol. Biol. 17: 505-508.<br />
Lam, D. W. & Zechman, F. W. 2006. Phylogenetic analyses of the Bryopsidales<br />
(Ulvophyceae, Chlorophyta) base on Rubisco large subunit genes sequences. J.<br />
Phycol. 42: 669-678.<br />
Manhart, J. R. & Vonderhaar, R. A. 1991. Intron revealed by nucleotide sequence of<br />
large subunit of ribulose-1,5- bisphosphate carboxylase/oxygenase from <strong>Codium</strong><br />
fragile (Chlorophyta): Phylogenetic analysis. J. Phycol. 27: 613-617.<br />
Manhart, J. R., Kelly, K., Du<strong>do</strong>ck, B. S. & Palmer, J. D. 1989. Unusual characteristic of<br />
<strong>Codium</strong> fragile chloroplast DNA reveled by physical and gene mapping. Molec.<br />
Gen. Genetcs. 216: 417-421.<br />
Oliveira, M. C. 1998. O uso de marca<strong>do</strong>res moleculares no estu<strong>do</strong> da biodiversidade.<br />
In: Azeve<strong>do</strong>, M. T. P. [ed.] Anais <strong>do</strong> IV Congresso Latino-Americano de Ficologia,
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 81<br />
II Reunião Brasileira de Ficologia: Conservação da biodiversidade e novas<br />
tecnologias: promesas e perigos. Soc. Bras. Ficologia, pp. 178-186.<br />
Oliveira, M. C. 2001. Estúdios de la macro y microbiodiversidade de las algas.<br />
Secuenciamiento del DNA ribosomal (rDNA). In: Alveal, K; Antezana, T. [Ed.]<br />
Sustentabilidad de la biodiversidade. Santiago, Universidad de Concepcion, pp. 85<br />
– 96.<br />
Oliveira-Carvalho, M. F., Pereira, S. M. B. & Zickel, C. S. 2003. Florística e<br />
<strong>distribuição</strong> espaço-temporal das clorofíceas bentônicas em trechos recifais <strong>do</strong><br />
litoral norte <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de Pernambuco – Brasil. Hoehnea 30 (3): 201-212.<br />
Pedroche, F. F. 2001. Estudios filogenéticos del género <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) en el<br />
Pacífico mexicano. Uso de ADNr mitocondrial – An. Esc. Nac. Ciênc. Biol. Mex.<br />
47 (1): 109-123.<br />
Pedroche, F.F., P.C. Silva & M. Chacana 2002. El género <strong>Codium</strong> (Codiaceae,<br />
Chlorophyta) en el Pacífico de México. In: Senties, A.G. & K.M. Dreckmann (Ed.)<br />
- Monografías Ficológicas 2002: 11-74.<br />
Pereira, S. M. B & Accioly, M. C. 1998. Clorofíceas marinhas bentônicas da Praia de<br />
Serrambi – Pernambuco. Acta Bot. Bras. 12 (1): 25-52.<br />
Pereira, S. M. B., Oliveira-Carvalho, M. F., Angeiras, J. A. P, Bandeira-Pedrosa, M. E.,<br />
Oliveira, N. M. B., Torres, J., Gestinari, L. M. S., Cocentino, A. L. M., Santos, M.<br />
D., Nascimento, P. R. F. & Cavalcanti, D. R., 2002. Algas marinhas bentônicas <strong>do</strong><br />
Esta<strong>do</strong> de Pernambuco, 1. In: Tabarelli, M.; Silva, J. M. C. [Org.] Diagnóstico da<br />
Biodiversidade de Pernambuco. Massangana [ed.], Recife, pp. 97-124<br />
Pereira, S. M. B., Oliveira Filho, E. C., Araújo, M. V. S. B., Paes E Melo, L. B.,<br />
Carvalho, F. A. F. & Câmara Neto, C. 1981. Prospecção <strong>do</strong>s bancos de algas
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 82<br />
marinhas <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Rio Grande <strong>do</strong> Norte – 2. parte: profundidade de 10 a 45<br />
metros. In: SUDENE - Projeto Algas 2: 25-81.<br />
Pereira, S. M. B.; Eskinazi-Leça, E. & Oliveira-Carvalho, M. F. 2007. Phycological<br />
flora diversity in a coastal tropical ecosystem in the Northeast of Brasil,. In: Tiezzi,<br />
E., Marques, J. C., Brebbia, C.A. & J∅rgesen, S. E (ed.): Ecosytems and<br />
Sustainable development VI. Wit Press [ed.], pp. 185-294.<br />
Posada, D. & Crandall, K. A. 1998. MODELTEST: testing the model of DNA<br />
substitution. Bioinformatics 14: 817-8.<br />
Provan, J., Murphy, S. & Maggs, C. A. 2004. Universal plastid primers for Chlorophyta<br />
and Rho<strong>do</strong>phyta. Eur. J. Phycol. 39(1): 43-50.<br />
Ranus, J. 1971. <strong>Codium</strong>: the invader. Discovery 6 (2): 59-68.<br />
Rodrigues, D. 1998. Importancia de la morfología frente a las nuevas técnicas<br />
taxonómicas. In: Azeve<strong>do</strong>, M. T. P. [ed.] Anais <strong>do</strong> IV Congresso Latino-Americano<br />
de Ficologia, II Reunião Brasileira de Ficologia: Conservação da biodiversidade e<br />
novas tecnologias: promesas e perigos. Soc. Bras. Ficologia, pp. 273-278.<br />
Saitou, N. & Nei, M. 1987. The neighbor-joining method: A new method for<br />
reconstructing phylogenetic trees. Mol. Biol. Evol. 4:406-425.<br />
Sambrook, J., Fritsch, E. F. & Maniatis, T. 1989. Molecular Cloning: A Laboratory<br />
Manual, 2nd ed. 3 vol. Cold Spring Harbour Laboratories press, New York<br />
Shimada, S., Hiraoka, M., Serisawa, Y. & Horiguchi, T. 2004. Phylogenetic studies in<br />
the genus <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) from Japan. J. Phycol. 52: 35-39. Suppl.<br />
Silva, P. C. 1951. The genus <strong>Codium</strong> in California with observation on the structure of<br />
the walls of the utricles. Univ. Calif. Publ. Bot. 25(4): 79-114.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 83<br />
Silva, P. C. 1960. <strong>Codium</strong> (Chlorophyta) in the tropical Western Atlantic. Nova<br />
Hedwigia 1: 497-536.<br />
Swofford D.L. 2000. PAUP*. Phylogenetic Analysis Using Parsimony (*and Other<br />
Methods). Version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.<br />
Tamura, K. & Nei, M. 1993. Estimation of the number of nucleotide substitutions in the<br />
control region of mitochondrial DNA in humans and chimpanzees. Molec. Biol.<br />
Evol. 10: 512-26.<br />
Teixeira, V. L., Pereira, R. C., Muniz, J. A. & Silva, L. F. F. 1985. Contribuição ao<br />
estu<strong>do</strong> de algas de profundidade da costa sudeste <strong>do</strong> Brasil. Ciên. Cult. 37(5): 809-<br />
815.<br />
Trowbridge, C. D. & Todd, C. D. 1999. The familiar is exotic: II. <strong>Codium</strong> fragile spp.<br />
tomentosoides on Scottish rocky intertidal shores. Bot. J. Scot. 50: 161-179.<br />
Ugadim, Y. & Pereira, S. M. B. 1978. Deep-water marine algae from Brazil collected<br />
by the Recife Comission I: Chlorophyta. Ciên. Cult. 30(7): 839-842.<br />
Ugadim, Y. 1973. Algas Marinhas Bentônicas <strong>do</strong> litoral sul <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> de São Paulo e<br />
<strong>do</strong> litoral <strong>do</strong> Esta<strong>do</strong> <strong>do</strong> Paraná. I. Divisão Chlorophyta. Bolm Botânica 1:11-77.<br />
Van den Hoek, C., Mann, D. G. & Jahns, H. M. 1995. Algae: an introduction to<br />
phycology. Cambridge, Cambridge University Press, 623 pp.<br />
Verbruggen, H., Leliaert, F., Maggs, C. A., Shimada, S., Tschils, T., Provan, J., Booth,<br />
D., Murphy. S., De Clerck, O., Littler, D. S., Littler, M. M. & Coppejans, E. 2007.<br />
Species boundaries and phylogenetic relationships within the green algal genus<br />
<strong>Codium</strong> (Bryopsidales) basead on plastid DNA sequences. Mol. Phylogenet. Evol.<br />
44: 240-254. Suppl.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 84<br />
Yoneshigue-Braga, Y. 1970. Flora marinha bentônica da Baía de Guanabara e<br />
Cercanias. I: Chlorophyta. Inst. Pesq. Mar. 42: 1-55.<br />
Yoneshigue, Y & Valentin, J. L. 1988. Comunidades algais fotófilas <strong>do</strong> infralitoral de<br />
Cabo Frio, Rio de Janeiro, Brasil. Guayana Bot. 45: 61-75.<br />
Yoneshigue-Valentin, Y.; Gestinari, L. M. S.; Fernandes, D. R. P. 2006. Macroalgas. In:<br />
Lavra<strong>do</strong>, H. P.; Ignacio, B. L. (ed.). Biodiversidade bentônica da região central da<br />
zona exclusiva brasileira. Museu Nacional [ed.], Série Livros 18. pp. 67-105.
ANEXOS DO MANUSCRITO II
TABELAS
Tabela 1 - Amostras de <strong>Codium</strong> que tiveram seu exon 1 <strong>do</strong> rbcL seqüencia<strong>do</strong>s neste trabalho com respectivas informações de coleta. (PEUFR –<br />
Herbário Professor Vasconcelos Sobrinho da Universidade Federal Rural de Pernambuco).<br />
Espécies Local de Coleta Coletor Data Sigla Voucher n o<br />
C. decorticatum Florianópolis (Praia da Armação), SC S. M. P. B. Guimarães 27 Nov 2005 Cdec5SC PEUFR 48525<br />
C. decorticatum Florianópolis (Praia Ponta das Canas), SC M. F.Oliveira-Carvalho & P. Horta. 21 Set 2006 Cdec23SC PEUFR 48529<br />
C. decorticatum Cabo Frio (Praia <strong>do</strong> Peró), RJ V. Cassano 18 jul 2006 Cdec16RJ PEUFR 48533<br />
C. decorticatum Rio de Janeiro (Praia <strong>do</strong>s Cavaleiros), RJ L. M. Gestinari 11 Mai 2006 Cdec24RJ PEUFR 48532<br />
C. repens Cabo de Santo Agostinho (Praia <strong>do</strong> Paiva), PE M. F. Oliveira-Carvalho 28 Abr 2005. Crep1PE PEUFR48573<br />
C. repens Ilha de Sto. Aleixo, PE<br />
M. F. Oliveira-Carvalho & S. M. B.<br />
Pereira<br />
31 Jan 2005 Crep22PE PEUFR 48574<br />
C. intertextum Vila Velha (Praia da Baleia), ES D. Barata 25 Mai 2005 Cint6ES PEUFR 48557<br />
C. intertextum Vila Velha (Praia da Baleia), ES D. Barata 01 Jun 2006 Cint4ES PEUFR 48558<br />
C. intertextum Canal de São Sebastião, SP M. F Oliveira-Carvalho & F. Berchez 14 Jul 2006 Cint10SP PEUFR 48560<br />
C. intertextum Cabo Frio (Praia <strong>do</strong> Peró), RJ V. Cassano 28 Jul 2006 Cint17RJ PEUFR 48563<br />
C. intertextum Salva<strong>do</strong>r (Praia Stela Mares), BA D. Barata 15 Set 2006 Cint18BA PEUFR 48547<br />
C. intertextum<br />
Arquip. Fernan<strong>do</strong> de Noronha (Praia <strong>do</strong> Boldró),<br />
PE<br />
P. Horta 14 Jun 2006 Cint21FN PEUFR 48567<br />
C. intertextum Florianópolis (Praia <strong>do</strong> Gravatá), SC M. F. Oliveira-Carvalho & P. Horta 22 Set 2006 Cint25SC PEUFR 48554<br />
C. isthmocladum Florianópolis (costa, prof. 25m), ES S. M. P. B. Guimarães & G. A. Filho 09 Nov 2005 Cist3ES PEUFR 48496<br />
C. isthmocladum João Pessoa (Praia <strong>do</strong> Bessa), PB M. F. Oliveira-Carvalho & P. Horta 01 Jun 2005 Cist11PB PEUFR 48504<br />
C. isthmocladum Ilha de Itaparica (Mar Grande), BA<br />
M. F. Oliveira-Carvalho & M. C.<br />
Accioly<br />
18 Set 2005 Cist15BA PEUFR 48498
Cont. Tab. 1<br />
C. spongiosum Búzios (Praia <strong>do</strong> Forno), RJ M. F. Oliveira-Carvalho & V. Cassano 27 Jul 2006 Cspo12RJ PEUFR 48542<br />
C. spongiosum Arraial <strong>do</strong> Cabo (Praia Mar Grande), RJ V. Cassano 11 Ago 2006 Cspo14RJ PEUFR 48541<br />
C. spongiosum Vila Velha (Praia da Baleia), ES D. Barata 27 Fev 2006 Cspo13ES PEUFR 48543<br />
C. taylorii Canal de São Sebastião, SP<br />
M. F. Oliveira-Carvalho & M. M.<br />
Mosca<br />
14 Jul 2006 Ctay2SP PEUFR 48522<br />
C. taylorii Cabo Frio (Praia de Peró), RJ V. Cassano 28 Jul 2006 Ctay19RJ PEUFR 48523<br />
C. talorii Salva<strong>do</strong>r (Praia de Jauá), BA<br />
C. taylorii Salva<strong>do</strong>r (Praia de Guarajuba), BA<br />
C. taylorii Salva<strong>do</strong>r (Praia de Itapoã), BA<br />
M. F. Oliveira-Carvalho & M. C.<br />
Accioly<br />
M. F. Oliveira-Carvalho & M. C.<br />
Accioly<br />
M. F. Oliveira-Carvalho & M. C.<br />
Accioly<br />
19 Nov 2005 Ctay07BA PEUFR 48525<br />
17 Set. 2005 Ctay09BA PEUFR 48514<br />
17 Set 2006 Ctay20BA PEUFR 48513
Tabela 2 - Seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL obtidas no GenBank de <strong>Codium</strong> e Bryopsis com os respectivos números de acesso, localidade de coleta e<br />
referências .<br />
Espécies<br />
N° de Acesso<br />
GenBank<br />
Localidade Referência<br />
C. arabicum Kutzing AB102985 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. arabicum Kutzing EF107969 Austrália Verbruggen et al. (2007)<br />
C. bursa (Linnaeus) C. Agardh EF107970 Croácia Verbruggen et al. (2007)<br />
C. contractum Kjelman AB102995 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. convolutum (Dellow) P. C. Silva EF107975 Tristão da Cunha, Atlântico Sul Verbruggen et al. (2007)<br />
C. cranwelliae Setchell EF107979 Nova Zelândia Verbruggen et al. (2007)<br />
C. cylindricum Colmes AB103027 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. decorticatum (Woodward) Howe EF107980 Carolina <strong>do</strong> Norte- USA Verbruggen et al. (2007)<br />
C. duthieae P. C. Silva EF107983 África <strong>do</strong> Sul Verbruggen et al. (2007)<br />
C. duthieae P. C. Silva EF107988 Oman Verbruggen et al. (2007)<br />
C. fragile (Suringar) Hariot M67453 No voucher Manhart & VonderHaar (1991)<br />
C. galeatum J. Agardh EF108003 Austrália Verbruggen et al. (2007)<br />
C. geppiorum O. C. Schmidt EF108020 Oman Verbruggen et al. (2007)<br />
C. geppiorum O. C. Schmidt EF108021 Belize Verbruggen et al. (2007)
Cont. Tab. 2<br />
C. geppiorum O. C. Schmidt EF108012 Sri Lanka Verbruggen et al. (2007)<br />
C. gracile (O. C. Schmidt) Dellow EF108022 Nova Zelândia Verbruggen et al. (2007)<br />
C. hubbsii E. Y. Dawson AB102967 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. intertextum F. S. Collins et Hervey EF108023 Jamaica Verbruggen et al. (2007)<br />
C. intricatum Okamura AB102993 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. isthmocladum Vickers EF108025 Anguilla, Atlântico Sul Verbruggen et al. (2007)<br />
C. isthmocladum Vickers EF108026 Porto Rico Verbruggen et al. (2007)<br />
C. isthmocladum Vickers EF108027 Martinique Verbruggen et al. (2007)<br />
C. isthmocladum Vickers EF108036 Flórida-USA Verbruggen et al. (2007)<br />
C. latum Suringar AB103004 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. lucasii Setchell AB102981 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. lucasii Setchell EF108057 Oman Verbruggen et al. (2007)<br />
C. megalophysum P. C. Silva EF108058 África <strong>do</strong> Sul Verbruggen et al. (2007)<br />
C. ovale Zanardini EF108063 Fujii Verbruggen et al. (2007)<br />
C. platycla<strong>do</strong>s P. Jones & Kraft EF108065 Austrália Verbruggen et al. (2007)<br />
C. platylobium Areschoug EF108067 África <strong>do</strong> Sul Verbruggen et al. (2007)<br />
C. repens Crouan et Crouan EF108069 Jamaica Verbruggen et al. (2007)
Cont. tab 2<br />
C. spongiosum Harvey AB102978 Japão Shimada et al. (2003)<br />
C. spongiosum Harvey EF108076 África <strong>do</strong> Sul Verbruggen et al. (2007)<br />
C. taylorii P. C. Silva EF108085 Flórida-USA Verbruggen et al. (2007)<br />
C. taylorii P. C. Silva EF108083 Jamaica Verbruggen et al. (2007)<br />
C. taylorii P. C. Silva EF108077 Guadalupe Verbruggen et al. (2007)<br />
C. tenue (Kutzing) Kutzing EF108091 Filipinas Verbruggen et al. (2007)<br />
C. yezoense (Tokida) Vinogra<strong>do</strong>va AB103024 Japão Shimada et al. (2003)<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa EF107973 Oman Verbruggen et al. (2007)<br />
<strong>Codium</strong> cf .latum EF108050 Oman Verbruggen et al. (2007)<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue EF108091 Filipinas Verbruggen et al. (2007)<br />
<strong>Codium</strong> sp. EF108096 Martinique Verbruggen et al. (2007)<br />
Bryopsis plumosa (Hudson) C. Agardh AB038480 - Hanyuda et al. (2000)
Tabela 3 - Porcentagem de identidade (triângulo de baixo) e divergência em número de nucleotídeos (triângulo de cima) entre as seqüências <strong>do</strong> exon 1<br />
<strong>do</strong> rbcL das espécies de <strong>Codium</strong> coletadas no Brasil, Cdec = C. decorticatum, Crep = C. repens, Cspo = C. spongiosum, Ctay = C. taylorii, Cist = C.<br />
isthmocladum e Cint = C. intertextum. O nome da espécie é segui<strong>do</strong> <strong>do</strong> número da amostra e da sigla <strong>do</strong> esta<strong>do</strong> onde foi coletada e ID, seqüências<br />
idênticas.<br />
Amostras de <strong>Codium</strong> sequenciadas no<br />
litoral Brasileiro<br />
Cdec23SC, Cdec5SC, Cdec16RJ ,<br />
Cdec24RJ<br />
Cdec23SC, Cdec5SC,<br />
Cdec16RJ , Cdec24RJ<br />
Crep1PE, Crep22PE<br />
Cspo12RJ , Cspo13ES,<br />
Cspo14RJ<br />
Ctay2SP, Ctay19RJ<br />
Ctay7BA, Ctay20BA<br />
Ctay9BA<br />
Cist11PB<br />
Cist3ES<br />
Cist15BA<br />
Cint10SP, Cint17RJ,<br />
Cint18BA, Cint21FN,<br />
Cint25SC, Cint4ES,<br />
Cint6 ES<br />
ID 60 69 61 56 57 71 68 71 70<br />
Crep1PE, Crep22PE 92,38 ID 67 29 30 32 37 38 37 67<br />
Cspo12RJ , Cspo13ES, Cspo14RJ 91,12 91,50 ID 70 69 67 80 80 80 15<br />
Ctay2SP, Ctay19RJ 92,26 96,32 91,12 ID 2 4 44 43 44 69<br />
Ctay7BA, Ctay20BA 92,39 96,20 91,24 99,74 ID 2 46 43 46 69<br />
Ctay9BA 92,67 95,94 91,50 99,50 99,75 ID 48 11 48 67<br />
Cist11PB 90,99 95,30 89,85 94,42 94,16 93,91 ID 11 1 80<br />
Cist3ES 91,37 95,18 89,85 94,54, 94,54 94,29 98,60 ID 11 80<br />
Cist15BA 90,99 95,30 89,85 94,42 94,16 93,91 99,88 98,60 ID 80<br />
Cint10SP, Cint17RJ, Cint18BA,<br />
Cint21FN, Cint25SC, Cint4ES, Cint6 ES<br />
91,12 91,50 98,10 91,24 91,24 91,50 89,85 89,85 89,84 ID
FIGURAS
C. decorticatum SC23, 5SC, 16RJ, 24RJ B<br />
68, 63, 62<br />
C. repens 1PE, 22PE<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096) - Martinique<br />
a = 50, -, 53<br />
68 ,79, 82<br />
a<br />
- ,70, 69<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091) - Filipinas<br />
C. repens (EF108069) –Jamaica<br />
C. geppiorum (EF108021) - Oman<br />
C. intricatum (AB102993) - Japão<br />
C. taylorii 2SP, 19RJ<br />
C1<br />
b = 88, 81, 91<br />
82, 92, 68<br />
100, 100, 81<br />
C. taylorii 7BA, 9BA, 20BA<br />
C. taylorii (EF108085) – USA, AS<br />
C. taylorii (EF108083) – Jamaica<br />
C. taylorii (EF108077) – Guadalupe<br />
C. geppiorum (EF108020) - Oman<br />
C. isthmocladum 11PB<br />
C2<br />
100, 95, 94 C. isthmocladum 15BA<br />
98, 99, 94 C. isthmocladum (EF108026) – Porto Rico<br />
b<br />
94 , 69,51<br />
C. isthmocladum (EF108027) - Martinique<br />
-, 65, 52 c C. isthmocladum 3ES<br />
C. isthmocladum (EF108025) – Anguilla<br />
C = 100, 99, 96<br />
C. platylobium (EF108067) – Äfrica <strong>do</strong> Sul<br />
C3<br />
78, 85, 81 C. geppiorum (EF108012) – Sri-Lanka<br />
C. isthmocladum (EF108036) – USA, AN<br />
C. latum (AB103004) - Japão<br />
C. ovale (EF108063) - Fujii<br />
C. contractum (AB102995) – Japão<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050) - Oman<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065) – Austrália<br />
C. gracile (EF108022) – Nova Zelândia<br />
C. bursa (EF107970) – Croácia<br />
100, 88, 69<br />
95, 86, 58<br />
C. spongiosum 12RJ, 13ES,14RJ<br />
C. spongiosum (AB102978) – Japão<br />
* 17RJ, 18BA, 21FN,<br />
25SC, 4ES, 6ES<br />
97, 98, 88<br />
C. spongiosum (EF108076) - África <strong>do</strong> Sul<br />
C. intertextum 10SP *<br />
C. intertextum (EF108023) – Jamaica<br />
67, 76, 59<br />
C. arabicum (AB102985) - Japão A<br />
100, 99, 92 C. arabicum (EF107969) - Austrália<br />
100, 100, 100<br />
C. hubbsii (AB102967) - Japão<br />
C. lucasii (EF108057) - Oman<br />
C. lucasii (AB102981) – Japão<br />
C. convolutum (EF107975) – Tristão da Cunha,<br />
Atlântico Sul<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973) - Oman<br />
C. galeatum (EF108003) - Austrália<br />
C. yezoense (AB103024) – Japão<br />
C. fragile (M67453) - ?<br />
59, 68, 56<br />
84, -, 74<br />
C. megalophysum (EF108058) – África <strong>do</strong> Sul<br />
C. cranwelliae (EF107979) – Nova Zelândia<br />
C. duthieae (EF107983) – África <strong>do</strong> Sul<br />
C. duthieae (EF107988) - Oman<br />
C. cylindricum (AB103027) – Japão<br />
C. decorticatum (EF107980) – USA, AN<br />
B<br />
0.01 substitutions/site<br />
Fig. 1 - Árvore consenso não-enraizada de máxima verossimilhança (ML) construída para as<br />
seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os valores de “bootstrap”<br />
estão indica<strong>do</strong>s nos ramos em negrito para “neighbour-joining” (NJ), em itálico para máxima<br />
parcimônia (MP), ambos para 2000 replicatas e o último número para máxima<br />
verossimilhança (ML) para 100 replicatas. As flechas ou letras em minúsculas indicam a<br />
posição <strong>do</strong>s valores de “bootstrap”, quan<strong>do</strong> não couberam nos ramos. As amostras brasileiras<br />
cujas seqüências foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as<br />
amostras obtidas no GenBank está entre parênteses, segui<strong>do</strong> pela localidade de coleta.<br />
C
92, 58, -<br />
100, 87 , 65<br />
Bryopsis plumosa (AB038480)<br />
C. decorticatum SC23, 5SC, 16RJ, 24RJ<br />
C. decorticatum (EF107980) – USA<br />
C. duthieae (EF107983) – África <strong>do</strong> Sul B<br />
a = 62, 64, -<br />
60, 59, -<br />
a<br />
58, 64, -<br />
C. duthieae (EF107988) - Oman<br />
C. cylindricum (AB103027) – Japão<br />
C. galeatum (EF108003) – Austrália<br />
C. yezoense (AB103024) - Japão<br />
89, 68, - C. fragile (M67453) - ?<br />
C. repens 1PE, 22PE<br />
68, 63, 54 <strong>Codium</strong> sp (EF108096) - Martinique<br />
68, 81, 73<br />
-, 70, 52,<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091) - Filipinas<br />
C. repens (EF108069) – Jamaica<br />
C. geppiorum (EF108021) - Oman<br />
C. intricatum (AB102993) – Japão<br />
C. taylorii 2SP, 19RJ<br />
C1<br />
-, 64, -<br />
84, 92, 80<br />
100, 100 , 90<br />
C. taylorii 7BA, 9BA, 20 BA<br />
C. taylorii (EF108085) – USA, Atlântico Norte<br />
C. taylorii (EF108083) - Jamaica<br />
C. taylorii (EF108077) - Guadalupe<br />
C. geppiorum (EF108020) - Oman<br />
C2<br />
-, 58, -<br />
56, 76, -<br />
100, 96, 91<br />
99, 99, 95<br />
C. isthmocladum 11PB<br />
C. isthmocladum 15BA<br />
C. isthmocladum (EF108026) – Porto Rico C<br />
b = 88, 99, 88<br />
96, 81, -<br />
- , 65 -<br />
-, 65, -<br />
77, 86, 76<br />
b C. isthmocladum (EF108027) - Martinique<br />
99, 99, 97 C. isthmocladum3ES<br />
C. isthmocladum (EF108025) - Anguilla<br />
C. platylobium (EF108067) – África <strong>do</strong> Sul<br />
C. geppiorum (EF108012) – Sri-Lanka<br />
C. isthmocladum (EF108036) – USA – Atlântico Norte<br />
C3<br />
-, 63, -<br />
C. ovale (EF108063) - Fujii<br />
C. contractum (AB102995) – Japão<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050) - Oman<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065) – Austrália<br />
C. latum (AB103004) – Japão<br />
C. gracile (EF108022) – Nova Zelândia<br />
C. bursa (EF107970) - Croácia<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973) - Oman<br />
C. megalophysum (EF108058) – África <strong>do</strong> Sul<br />
C. cranwelliae (EF107979) – Nova Zelândia<br />
c = 55, 64, 56<br />
c<br />
96, 85, 55<br />
C. spongiosum 12RJ, 13ES, 14 RJ<br />
C. spongiosum (EF108076) – África <strong>do</strong> Sul<br />
*17RJ,18BA,<br />
C. spongiosum (AB102978) - Japão<br />
21FN,25SC,4ES,6ES 98, 97, 90 C. intertextum 10SP *<br />
63, 60, 67<br />
67, 72, 67<br />
C. intertextum (EF108023) – Jamaica<br />
C. hubbsii (AB102967) – Japão<br />
C. lucasii (EF108057) - Oman<br />
A<br />
100, 100, 98<br />
100, 98, 94<br />
C. lucasii (AB102981) – Japão<br />
C arabicum (AB102985) - Japão<br />
5 changes<br />
C. arabicum (EF107969) - Austrália<br />
C. convolutum (EF107975) – Tristão da Cunha,<br />
Atlântico Sul<br />
Fig. 2 - Árvore consenso de máxima parcimônia (MP) enraizada pelo grupo externo Bryopsis<br />
plumosa construída para as seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>.<br />
Os valores de “bootstrap” estão indica<strong>do</strong>s nos ramos em negrito para “neighbour-joining”<br />
(NJ), em itálico para máxima parcimônia (MP), ambos para 1000 replicatas e o último<br />
número para máxima verossimilhança (ML) para 100 replicatas. As flechas ou letras em<br />
minúsculas indicam a posição <strong>do</strong>s valores de “bootstrap”, quan<strong>do</strong> não couberam nos ramos.<br />
As amostras brasileiras cujas seqüências foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O<br />
número de acesso para as amostras obtidas no GenBank está entre parênteses, segui<strong>do</strong> pela<br />
localidade de coleta.
ANEXOS GERAIS
Anexo 1 – Matriz de distância genética entre as seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL das espécies de <strong>Codium</strong> coletadas no Brasil, Cdec = C. decorticatum,<br />
Crep = C. repens, Cspo = C. spongiosum, Ctay = C. taylorii, Cist = C. isthmocladum e Cint = C. intertextum. O nome da espécie é segui<strong>do</strong> <strong>do</strong> número<br />
da amostra e da sigla <strong>do</strong> esta<strong>do</strong> onde foi coletada.<br />
Amostras 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24<br />
1 Cdec5SC 0.0000<br />
2 Cdec16RJ 0.0000 0.0000<br />
3 Cdec23SC 0.0000 0.0000 0.0000<br />
4 Cdec24RJ 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000<br />
5 Crep1PE 0.0820 0.0820 0.0820 0.0820 0.0000<br />
6 Crep22PE 0.0820 0.0820 0.0820 0.0820 0.0000 0.0000<br />
7 Cspo12RJ 0.0972 0.0972 0.0972 0.0972 0.0930 0.0930 0.0000<br />
8 Cspo13ES 0.0972 0.0972 0.0972 0.0972 0.0930 0.0930 0.0000 0.0000<br />
9 Cspo14RJ 0.0972 0.0972 0.0972 0.0972 0.0930 0.0930 0.0000 0.0000 0.0000<br />
10 Ctay2SP 0.0831 0.0831 0.0831 0.0831 0.0381 0.0381 0.0970 0.0970 0.0970 0.0000<br />
11 Ctay7BA 0.0816 0.0816 0.0816 0.0816 0.0394 0.0394 0.0954 0.0954 0.0954 0.0025 0.0000<br />
12 Ctay20BA 0.0816 0.0816 0.0816 0.0816 0.0394 0.0394 0.0954 0.0954 0.0954 0.0025 0.0000 0.0000<br />
13 Ctay9BA 0.0787 0.0787 0.0787 0.0787 0.0421 0.0421 0.0925 0.0925 0.0925 0.0051 0.0025 0.0025 0.0000<br />
14 Ctay19RJ 0.0831 0.0831 0.0831 0.0831 0.0381 0.0381 0.0970 0.0970 0.0970 0.0000 0.0025 0.0025 0.0051 0.0000<br />
15 Cist11PB 0.0981 0.0981 0.0981 0.0981 0.0491 0.0491 0.1124 0.1124 0.1124 0.0588 0.0617 0.0617 0.0646 0.0588 0.0000<br />
16 Cist3ES 0.0939 0.0939 0.0939 0.0939 0.0506 0.0506 0.1129 0.1129 0.1129 0.0575 0.0575 0.0575 0.0603 0.0575 0.0141 0.0000<br />
17 Cist15BA 0.0983 0.0983 0.0983 0.0983 0.0491 0.0491 0.1125 0.1125 0.1125 0.0588 0.0616 0.0616 0.0645 0.0588 0.0013 0.0141 0.0000<br />
18 Cint10SP 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000<br />
19 Cint4ES 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000 0.0000<br />
20 Cint6ES 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000 0.0000 0.0000<br />
21 Cint18BA 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000<br />
22 Cint17RJ 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000<br />
23 Cint21FN 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000<br />
24 Cint25SC 0.0973 0.0973 0.0973 0.0973 0.0932 0.0932 0.0195 0.0195 0.0195 0.0959 0.0958 0.0958 0.0928 0.0959 0.1126 0.1131 0.1127 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000 0.0000
C. decorticatum (CdecSC23)<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
C. isthmocladum (EF108026)<br />
C. isthmocladum (EF108027)<br />
C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
C. isthmocladum (EF108025)<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050)<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065)<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
C. taylorii (Ctay07BA)<br />
C. taylorii (EF108085)<br />
C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
95<br />
C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
C. spongiosum (AB102978)<br />
C. spongiosum (EF108076)<br />
60<br />
97 C. intertextum (Cint10SP)<br />
C. intertextum (EF108023)<br />
60<br />
67<br />
C. hubbsii (AB102967)<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
100<br />
100<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
C. arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
100<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
84<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranweliae (EF107979)<br />
93<br />
56<br />
88<br />
C. galeatum (EF108003)<br />
C. yezoense (AB103024)<br />
59<br />
C. fragile (M67453Cf)<br />
C. duthieae (EF107983)<br />
C. duthieae (EF107988)<br />
C. cylindricum (AB103027)<br />
C. decorticatum (EF107980)<br />
0.005 substitutions/site<br />
55<br />
C. decorticatum (CdecSC23)<br />
65<br />
68<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
68 50 <strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
98<br />
53<br />
100<br />
C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
C. isthmocladum (EF108026)<br />
C. isthmocladum (EF108027)<br />
53<br />
78<br />
100 C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
C. isthmocladum (EF108025)<br />
73<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050)<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065)<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
94<br />
100<br />
82<br />
C. taylorii (Ctay07BA)<br />
C. taylorii (EF108085)<br />
C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
77<br />
95<br />
C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
C. spongiosum (AB102978)<br />
C. spongiosum (EF108076)<br />
60<br />
97 C. intertextum (Cint10SP)<br />
C. intertextum (EF108023)<br />
60<br />
67<br />
C. hubbsii (AB102967)<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
100<br />
100<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
C. arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
100<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
84<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranweliae (EF107979)<br />
93<br />
56<br />
88<br />
C. galeatum (EF108003)<br />
C. yezoense (AB103024)<br />
59<br />
C. fragile (M67453Cf)<br />
C. duthieae (EF107983)<br />
C. duthieae (EF107988)<br />
C. cylindricum (AB103027)<br />
C. decorticatum (EF107980)<br />
0.005 substitutions/site<br />
55<br />
65<br />
68<br />
68 50<br />
98<br />
53<br />
100<br />
53<br />
78<br />
100<br />
73<br />
94<br />
100<br />
82<br />
77<br />
Anexo 2: Árvore não-enraizada de “neighbour-joining” (NJ) construída para as<br />
seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os números <strong>do</strong>s ramos<br />
indicam os valores de “Bootstrap” para 2000 replicatas. As amostras brasileiras cujas<br />
seqüências foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as<br />
amostras obtidas no GenBank está entre parênteses.
C. decorticatum (CdecSC23)<br />
63<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
79<br />
70<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
100<br />
62<br />
92<br />
C. taylorii (Ctay07BA)<br />
C. taylorii (EF108085)<br />
C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
79<br />
99<br />
C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
95 C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
81 C. isthmocladum (EF108026)<br />
C. isthmocladum (EF108027)<br />
65<br />
99 C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
69<br />
85<br />
92<br />
C. isthmocladum (EF108025)<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050)<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
63<br />
86<br />
C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
C. spongiosum (EF108076)<br />
64<br />
61<br />
98<br />
C. spongiosum (AB102978)<br />
C. intertextum (Cint10SP)<br />
C. intertextum (EF108023)<br />
76<br />
C. hubbsii (AB102967)<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
88<br />
100<br />
99<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
C. arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
59<br />
68<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranwelliae (EF107979)<br />
69 C. galeatum (EF108003)<br />
70 C. yezoense (AB103024)<br />
C. fragile (M67453Cf)<br />
C. duthiaeae (EF107983)<br />
C. duthieae (EF107988)<br />
C. cylindricum (AB103027)<br />
C. decorticatum (EF107980)<br />
5 changes<br />
Anexo 3: Árvore não-enraizada de máxima parcimônia (MP) construída para as<br />
seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os números <strong>do</strong>s ramos<br />
indicam os valores de “Bootstrap” para 2000 replicatas. As amostras brasileiras cujas<br />
seqüências foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as<br />
amostras obtidas no GenBank está entre parênteses.
C. decorticatum (CdecSC23)<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
62 <strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
82<br />
53<br />
69<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
68<br />
C. taylorii (Ctay07BA)<br />
C. taylorii (EF108085)<br />
81 C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
94 C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
51<br />
52<br />
94 C. isthmocladum (EF108026)<br />
91 C. isthmocladum (EF108027)<br />
C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
81<br />
96 C. isthmocladum (EF108025)<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050)<br />
C. platylobium (EF108065)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
69<br />
58 C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
C. spongiosum (AB102978)<br />
88<br />
C. spongiosum (EF108076)<br />
C. intertextum (Cint10SP)<br />
59 C. intertextum (EF108023)<br />
92 C. arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
100<br />
C. hubbsii (AB102967)<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
C. galeatum (EF108003)<br />
C. yezoense (AB103024)<br />
C. fragile (M67453Cf)<br />
74<br />
C. duthieae (EF107983)<br />
C. duthieae (EF107988)<br />
C. cylindricum (AB103027)<br />
C. decorticatum (EF107980)<br />
0.01 substitutions/site<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranwelliae (EF107979)<br />
Anexo 4: Árvore não-enraizada de máxima verossimilhança (ML) construída para as<br />
seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os números <strong>do</strong>s ramos<br />
indicam os valores de “Bootstrap” para 100 replicatas. As amostras brasileiras cujas<br />
seqüências foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as<br />
amostras obtidas no GenBank está entre parênteses.
59<br />
63<br />
0.005 substitutions/site<br />
96<br />
60<br />
58<br />
Bryopsis plumosa (AB038480)<br />
92 C. decorticatum (CdecSC23)<br />
51 C. decorticatum (EF107980)<br />
100 C. cylindricum (AB103027)<br />
C. duthieae (EF107983)<br />
62 C. duthieae (EF107988)<br />
89<br />
C. galeatum (EF108003)<br />
C. yezoense (AB103024)<br />
C. fragile (M67453)<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
67<br />
68<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
68 50<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
52 C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
100 C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
99<br />
88<br />
C. isthmocladum (EF108026)<br />
C. isthmocladum (EF108027)<br />
56 77<br />
99 C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
C. isthmocladum (EF108025)<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
52<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
69<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
<strong>Codium</strong> cf latum (EF108050)<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065)<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
C. taylorii (Ctay07BA)<br />
84 C. taylorii (EF108085)<br />
100 C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
55 C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
96 C. spongiosum (AB102978)<br />
C. spongiosum (EF108076)<br />
63<br />
98 C. intertextum (Cint10SP)<br />
C. interetextum (EF108023)<br />
C. hubbsii (AB102967)<br />
67<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
100<br />
100<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
C. arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranwelliae (EF107979)<br />
Anexo 5: Árvore enraizada de “neighbour-joining” (NJ) construída para as seqüências<br />
<strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os números <strong>do</strong>s ramos indicam<br />
os valores de “Bootstrap” para 1000 replicatas. As amostras brasileiras cujas seqüências<br />
foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as amostras<br />
obtidas no GenBank está entre parênteses.
5 changes<br />
58<br />
58<br />
Bryopsis plumosa (AB038480)<br />
C. decorticatum (CdecSC23)<br />
87<br />
C. decorticatum (EF107980)<br />
C. duthieae (EF107983)<br />
59<br />
64 C. duthieae (EF107988)<br />
C. cylindricum (AB103027)<br />
64<br />
68<br />
C. galeatum (EF108003)<br />
C. yezoense (AB103024)<br />
C. fragile (M67453)<br />
63<br />
81<br />
70<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
64 C. taylorii (Ctay07BA)<br />
92<br />
100<br />
C. taylorii (EF108085)<br />
C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
76<br />
99<br />
96 C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
C. isthmocladum (EF108026)<br />
78 C. isthmocladum (EF108027)<br />
65<br />
99 C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
65<br />
C. isthmocladum (EF108025)<br />
86<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
81<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
63<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050)<br />
C. platycla<strong>do</strong>s (EF108065)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranwelliae (EF107979)<br />
64<br />
85<br />
C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
C. spongiosum (EF108076)<br />
C. spongiosum (AB102978)<br />
97 C. intertextum (Cint10SP)<br />
60 C. intertextum (EF108023)<br />
C. hubbsii (AB102967)<br />
72<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
100 98 C arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
Anexo 6: Árvore enraizada de máxima parcimônia (MP) construída para as seqüências<br />
<strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os números <strong>do</strong>s ramos indicam<br />
os valores de “Bootstrap” para 1000 replicatas. As amostras brasileiras cujas seqüências<br />
foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as amostras<br />
obtidas no GenBank está entre parênteses.
0.05 substitutions/site<br />
65<br />
C. repens (Crep1PE)<br />
Bryopsis plumosa (AB038480)<br />
C. decorticatum (CdecSC23)<br />
C. duthieae (EF107983)<br />
C. duthieae (EF107988)<br />
C. cylindricum (AB103027)<br />
C. decorticatum (EF107980)<br />
54<br />
73<br />
<strong>Codium</strong> sp (EF108096)<br />
<strong>Codium</strong> cf. tenue (EF108091)<br />
C. repens (EF108069)<br />
52<br />
C. geppiorum (EF108021)<br />
C. intricatum (AB102993)<br />
56 C. spongiosum (Cspo12RJ)<br />
55 C. spongiosum (EF108076)<br />
90 C. spongiosum (AB102978)<br />
C. intertextum (Cint10SP)<br />
C. intertextum (EF108023)<br />
67<br />
94 C. arabicum (AB102985)<br />
C. arabicum (EF107969)<br />
98 C. hubbsii (AB102967)<br />
C. lucasii (EF108057)<br />
C. lucasii (AB102981)<br />
C. convolutum (EF107975)<br />
80<br />
C. taylorii (Ctay02SP)<br />
C. taylorii (Ctay07BA)<br />
C. taylorii (EF108085)<br />
90 C. taylorii (EF108083)<br />
C. taylorii (EF108077)<br />
C. geppiorum (EF108020)<br />
C. isthmocladum (Cist11PB)<br />
91 C. isthmocladum (Cist15BA)<br />
95<br />
88 88<br />
C. isthmocladum (EF108026)<br />
C. isthmocladum (EF108027)<br />
76<br />
C. isthmocladum (Cist03ES)<br />
97 C. isthmocladum (EF108025)<br />
C. geppiorum (EF108012)<br />
C. isthmocladum (EF108036)<br />
C. platylobium (EF108067)<br />
C. latum (AB103004)<br />
C. ovale (EF108063)<br />
C. contractum (AB102995)<br />
<strong>Codium</strong> cf. latum (EF108050)<br />
C. platycladus (EF108065)<br />
C. gracile (EF108022)<br />
C. bursa (EF107970)<br />
<strong>Codium</strong> cf. bursa (EF107973)<br />
C. galeatum (EF108003)<br />
C. yezoense (AB103024)<br />
C. fragile (M67453)<br />
C. megalophysum (EF108058)<br />
C. cranwelliae (EF107979)<br />
Anexo 7: Árvore enraizada de máxima verossimilhança (ML) construída para as<br />
seqüências <strong>do</strong> exon 1 <strong>do</strong> rbcL de diferentes amostras de <strong>Codium</strong>. Os números <strong>do</strong>s ramos<br />
indicam os valores de “Bootstrap” para 100 replicatas. As amostras brasileiras cujas<br />
seqüências foram feitas nesse trabalho estão em negrito. O número de acesso para as<br />
amostras obtidas no GenBank está entre parênteses.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 85<br />
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS<br />
Para a taxonomia <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong>, a combinação <strong>do</strong>s caracteres<br />
morfo-anatômicos como o hábito, o tipo de ramificação, assim como o tamanho<br />
e forma <strong>do</strong>s utrículos são importantes atributos que permitem uma relativa<br />
facilidade na distinção específica (Pedroche et al. 2002). Ainda de acor<strong>do</strong> com<br />
os referi<strong>do</strong>s autores, os caracteres utriculares e reprodutivos são as melhores<br />
ferramentas, principalmente para aquelas espécies com intricada variação<br />
morfológica. A importância taxonômica <strong>do</strong>s utrículos vem sen<strong>do</strong> ressaltada<br />
desde o século passa<strong>do</strong>.<br />
Neste trabalho, com base nos caracteres morfo-anatômicos, sete táxons<br />
infragenéricos foram identifica<strong>do</strong>s C. decorticatum, C. intertextum, C.<br />
isthmocladum, C. repens, C. spongiosum, C. taylorii e <strong>Codium</strong> sp. A partir<br />
deste estu<strong>do</strong>, C. tomentosum está sen<strong>do</strong> citada como uma espécie de<br />
ocorrência duvi<strong>do</strong>sa para a costa brasileira, por não ter si<strong>do</strong> encontrada nos<br />
herbários brasileiros e nem ter si<strong>do</strong> coletada. Além disso, conforme Silva<br />
(1960,1962) a referida espécie foi erroneamente designada para os <strong>Codium</strong><br />
dicotômicos <strong>do</strong> Atlântico Ocidental. C. profundum está sen<strong>do</strong> cita<strong>do</strong> neste<br />
trabalho como <strong>Codium</strong> sp, por não ter si<strong>do</strong> apresentada uma diagnose em<br />
latim na sua descrição original como recomenda o Código Internacional de<br />
Nomenclatura Botânica. Dentre os caracteres analisa<strong>do</strong>s, o hábito, o padrão de<br />
ramificação e a forma e dimensão <strong>do</strong>s utrículos foram os mais importantes na<br />
identificação específica, corroboran<strong>do</strong> com Silva (1955,1960) e Pedroche et al.<br />
(2002).<br />
Foram reconheci<strong>do</strong>s para a costa brasileira <strong>do</strong>is morfotípos<br />
subgenéricos. O primeiro, representa<strong>do</strong> por talo prostra<strong>do</strong> e sem ramificação<br />
caracterizan<strong>do</strong> o sub<strong>gênero</strong> Tylecodium e o segun<strong>do</strong>, caracteriza<strong>do</strong> por talo<br />
ereto a procumbente, com ramificação diversa, caracterizan<strong>do</strong> os<br />
representantes <strong>do</strong> sub<strong>gênero</strong> Shizocodium, este último com maior número de<br />
representantes (C. decorticatum, C. isthmocladum, C. taylorii, C. repens e<br />
<strong>Codium</strong> sp).
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 86<br />
Na flora brasileira, C. isthmocladum, C. taylorii e C. decorticatum foram<br />
as espécies que apresentaram maior plasticidade morfológica. Em alguns<br />
casos os espécimes apresentavam combinações de caracteres entre si,<br />
levan<strong>do</strong> a supor a ocorrência de hibridização na população. Estes fatos<br />
corroboram com Silva (1960) para <strong>Codium</strong> <strong>do</strong> Atlântico Tropical e Alves &<br />
Moura (2005) para <strong>Codium</strong> da Ilha de Itaparica –BA.<br />
Pode-se afirmar que o maior conhecimento sobre a diversidade específica<br />
<strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> está na região entre-marés, consideran<strong>do</strong> a área coberta<br />
através da coleta de material e da consulta de 909 exsicatas depositadas, em<br />
sua maioria, nos herbários nacionais indexa<strong>do</strong>s. Comentário semelhante não<br />
pode ser feito com relação aos representantes <strong>do</strong> infralitoral da costa brasileira.<br />
Este fato é devi<strong>do</strong> as coletas, tradicionalmente, estarem direcionadas a região<br />
entre-marés, pelas facilidades de deslocamento e custo. Mesmo assim um<br />
grande número de exsicatas, cujos espécimes foram coleta<strong>do</strong>s através de<br />
dragagens pelas Expedições Oceanográficas como Akaroa, Canopus,<br />
Almirante Saldanha e Comissão Recife foram analisa<strong>do</strong>s. Infelizmente não foi<br />
possível analisar o material coleta<strong>do</strong> na região Nordeste e Sudeste pelo<br />
Programa Revizee (Recursos Vivos da Zona Econômica Exclusiva).<br />
Atualmente, o méto<strong>do</strong> de dragagem não vem sen<strong>do</strong> recomenda<strong>do</strong> para fun<strong>do</strong>s<br />
consolida<strong>do</strong>s (fun<strong>do</strong>s rochosos) o que é preocupante, pois estes fun<strong>do</strong>s<br />
abrigam as comunidades mais ricas em algas bênticas (Horta 2000). Nesta<br />
pesquisa, o <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> mostrou-se quase que exclusivamente epilítico,<br />
sen<strong>do</strong> a maioria <strong>do</strong>s exemplares coleta<strong>do</strong>s sobre substrato consolida<strong>do</strong>, como<br />
os recifes de arenito e costões rochosos.<br />
A taxonomia <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> baseada apenas nos caracteres<br />
morfológicos tem si<strong>do</strong> muito complexa, devi<strong>do</strong> ao grande número de espécies<br />
descritas, alia<strong>do</strong> a elevada plasticidade fenotípica e ampla <strong>distribuição</strong><br />
<strong>geográfica</strong> (Verbruggen et al. 2007). Na dificuldade de precisar as variações<br />
fenotípicas apresentadas pelo <strong>gênero</strong>, foi necessário utilizar outras ferramentas<br />
sen<strong>do</strong>, atualmente, o uso de marca<strong>do</strong>res moleculares a mais apropriada neste<br />
senti<strong>do</strong>. A maioria <strong>do</strong>s trabalhos envolven<strong>do</strong> o referi<strong>do</strong> <strong>gênero</strong>, tem si<strong>do</strong> feita<br />
com base nas seqüências moleculares para o exon 1 <strong>do</strong> gene rbcL.
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 87<br />
No presente estu<strong>do</strong>, seqüências moleculares deste gene foram utilizadas<br />
para auxiliar a taxonomia <strong>do</strong>s representantes <strong>do</strong> <strong>gênero</strong> <strong>Codium</strong> que ocorrem<br />
na flora brasileira. Vários autores enfatizam a dificuldade de delimitar algumas<br />
espécies com base apenas nos caracteres morfo-anatômicos (Chacana et al.<br />
1996, Silva 1998, Pedroche 2001, Pedroche et al. 2002). Para as espécies<br />
brasileiras, de uma maneira geral, a análise destes caracateres foram<br />
importantes na delimitação específica. Apenas para os exemplares de C.<br />
repens coleta<strong>do</strong>s na costa da região Nordeste, identifica<strong>do</strong>s primeiramente<br />
como <strong>Codium</strong> edule P. C. Silva, foi necessário à análise da biologia molecular<br />
para uma correta identificação. As demais identificações foram corroboradas<br />
com a ferramenta da biologia molecular.<br />
É importante salientar que a partir desta pesquisa, ficou evidente que a<br />
ampla plasticidade fenotípica encontrada em algumas espécies <strong>do</strong> litoral<br />
brasileiro, são decorrentes das variações ambientais. Portanto o marca<strong>do</strong>r<br />
molecular rbcL mostrou-se bastante eficiente, uma vez que as espécies<br />
brasileiras seqüenciadas se agruparam com outras amostras de mesma<br />
designação em cla<strong>do</strong>s monofiléticos.<br />
Dentre as espécies ocorrentes no Brasil, duas fazem parte de “complexos<br />
morfológicos”, sen<strong>do</strong> que C. intertextum pertence ao “complexo arabicum” e C.<br />
repens ao “complexo geppiorum”. Ambos complexos são forma<strong>do</strong>s por<br />
espécies distintas, com morfologias muito próximas, geralmente confinadas<br />
pre<strong>do</strong>minantemente à Região In<strong>do</strong>-Pacífica. Os representantes que compõem<br />
ambos complexos apresentam a taxonomia ainda mal delineada e<br />
freqüentemente são confudidas por apresentar morfologia próxima e tamanho<br />
contínuo <strong>do</strong>s utrículos (Chang et al. 2002). Entre as duas espécies brasileiras<br />
que estão inseridas nos complexos morfológicos, C. repens foi a que<br />
apresentou maior dificuldade de identificação taxonômica, devi<strong>do</strong> à variação<br />
encontrada como o padrão de ramificação e espessura <strong>do</strong>s ramos, ten<strong>do</strong> a sua<br />
identificação taxonômica auxiliada com o estu<strong>do</strong> da biologia molecular.<br />
Portanto, o gene rbcL tem-se mostra<strong>do</strong> adequa<strong>do</strong> para identificação e<br />
delineação de espécies e pode ser utiliza<strong>do</strong> para avaliar a utilidade <strong>do</strong>s<br />
caracteres morfológicos, hipóteses bio<strong>geográfica</strong>s, ocorrência de espécies
Oliveira-Carvalho, M. F. <strong>Taxonomia</strong>, <strong>distribuição</strong> <strong>geográfica</strong> e <strong>filogenia</strong> ... 88<br />
crípticas, além de identificação de espécies invasoras (Shimada et al. 2004;<br />
Verbruggen et al. 2007).